Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland...

91
Vorkommen von Endoparasiten bei in Gehegen sowie frei in Niedersachsen lebenden Europäischen Grauwölfen (Canis lupus lupus) JOHANNA DANIELA BINDKE Tierärztliche Hochschule Hannover Institut für Parasitologie Hannover 2019

Transcript of Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland...

Page 1: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Vorkommen von Endoparasiten bei in Gehegen sowie frei in Niedersachsen lebenden Europäischen Grauwölfen

(Canis lupus lupus) JOHANNA DANIELA BINDKE Tierärztliche Hochschule Hannover Institut für Parasitologie Hannover 2019

Page 2: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in
Page 3: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Tierärztliche Hochschule Hannover

Vorkommen von Endoparasiten bei in Gehegen sowie frei in Niedersachsen lebenden Europäischen

Grauwölfen (Canis lupus lupus)

INAUGURAL – DISSERTATION

zur Erlangung des Grades

einer Doktorin der Veterinärmedizin

- Doctor medicinae veterinariae -

( Dr. med. vet. )

vorgelegt von

Johanna Daniela Bindke Göttingen

Hannover 2019

Page 4: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Wissenschaftliche Betreuung: Prof. Dr. med. vet. Christina Strube, PhD

Institut für Parasitologie, Stiftung Tierärztliche

Hochschule Hannover

Prof. Dr. med. vet. Michael Böer

Zoo Osnabrück

1. Gutachter: Prof. Dr. med. vet. Christina Strube, PhD

Institut für Parasitologie, Stiftung Tierärztliche

Hochschule Hannover

Prof. Dr. med. vet. Michael Böer

Zoo Osnabrück

2. Gutachter: Prof. Prof. h. c. Dr. med. vet. Ursula Siebert

Institut für Terrestrische und Aquatische

Wildtierforschung, Stiftung Tierärztliche Hochschule

Hannover

Tag der mündlichen Prüfung: 03.05.2019

Page 5: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

In Liebe

meinen Eltern und Charlotte Louisa Sophie

Page 6: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Teile dieser Arbeit wurden bereits auf folgenden Tagungen vorgestellt: Janecek, E., Bindke, J., Schmidt-Mosig, J., Böer, M., Strube, C. (2016)

Prävalenz und Speziesdifferenzierung von Taeniiden-Eiern bei Gehege- und

freilebenden Wölfen

Tagung der DVG-Fachgruppe „Parasitologie und Parasitäre Krankheiten“

Berlin, 02.-04.05.2016

Janecek, E., Bindke, J., Böer, M., Strube, C. (2015)

Prävalenz und Speziesdifferenzierung von Taeniiden-Eiern bei freilebenden und

Gehege-Wölfen

Symposium „Erreger von Zoonosen und anderen Erkrankungen bei Wildtieren“

Hannover, 12.-13.11.2015

Page 7: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Inhaltsverzeichnis

1. Einleitung ............................................................................................................ 1

2. Publikationen ..................................................................................................... 9

2.1 Helminthenfauna der in Gehegen lebenden Europäischen Grauwölfe (Canis lupus lupus) in Deutschland .......................................................................... 9

2.2 Helmintheninfektionen wild lebender Europäischer Grauwölfe (Canis lupus Linnaeus, 1758) aus Niedersachsen und Vergleich mit in Gehegen lebenden Wölfen ......................................................................................................... 11

3. Zusammenfassung der Ergebnisse ................................................................ 13

3.1 Zootiere ....................................................................................................... 13

3.2 Wild lebende Wölfe ...................................................................................... 39

3.3 Differenzierung der Taeniidae ..................................................................... 44

3.4 Vergleich der koproskopischen Ergebnisse ................................................. 48

4. Übergreifende Diskussion ............................................................................... 49

4.1 Übersicht ..................................................................................................... 49

4.2 Häufig nachgewiesene Parasiteneitypen ..................................................... 53

4.2.1 Ancylostomatidae ........................................................................................ 53

4.2.2 Capillaria und Eucoleus spp. ....................................................................... 54

4.2.3 Askariden .................................................................................................... 55

4.2.4 Cestoda (Taeniidae) .................................................................................... 56

4.2.5 Trichuris vulpis und Alaria alata ................................................................... 60

4.3 Limitationen der Untersuchungsverfahren und selten nachgewiesene

Parasiteneitypen .......................................................................................... 61

4.4 Schlussfolgerungen ..................................................................................... 63

5. Zusammenfassung .......................................................................................... 64

6. Summary ........................................................................................................... 66

7. Literaturverzeichnis ......................................................................................... 68

8. Anhang .............................................................................................................. 74

8.1 Verzeichnis der verwendeten Abkürzungen ................................................ 74

8.2 Abbildungs- und Tabellenverzeichnis .......................................................... 75

Page 8: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in
Page 9: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Einleitung 1

1. Einleitung

„Guter Wolf – böser Wolf“: so oder so ähnlich lauten seit dem Jahre 2000 die

Schlagzeilen in deutschen Medien. Seit der Jahrtausendwende ist der europäische

Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem

sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in Brandenburg verloren

hatten (NABU 2017). Der Wiedereinzug der Wölfe erfolgte über die östlichen

Bundesländer (Sachsen, Brandenburg, Sachsen-Anhalt, Mecklenburg-Vorpommern

und Thüringen) bis nach Niedersachsen, wo in der Jagdsaison 2011/2012 zum ersten

Mal ein Wolf gesichtet wurde (DBBW 2018a). Andere Quellen berichten von Hinweisen

seit 2006 und definitiven Nachweisen von Wölfen in Niedersachsen seit 2007, wobei

auch hier im Monitoringjahr 2011/2012 von dem ersten territorialen Wolfsrudel

berichtet wird (LJN 2018). Mit der westpolnischen Wolfspopulation bilden die Wölfe in

Deutschland eine gemeinsame Population [Zentraleuropäische Flachlandpopulation

(Central European Lowland population, CEL)], welche aktuell als isoliert definiert wird,

da keine uneingeschränkte Fortpflanzungsmöglichkeit mit weiteren Populationen (z.B.

der Baltischen oder Karpatenpopulation) besteht (LJN u. REDING 2018).

Die Rekolonisation der größten Carnivoren Deutschlands nach gut einem Jahrhundert

in kultivierte und moderne Landschaften mit ausgeprägter Infrastruktur ist nicht nur

eine Herausforderung, sondern ist auch von emotionalem und politischem Interesse

und wird sehr kontrovers betrachtet, gerade weil der Wolf seit Jahrzehnten abwesend

war und die Ökosysteme stark an den Menschen und die Bewirtschaftung sowie

Reglementierung durch ihn angepasst wurden. Auch haben sich in den letzten 150

Jahren Schauergeschichten und Märchen weiterverbreitet, in denen der Wolf als

Sinnbild für das Böse gilt.

In der Jagdsaison 2018/2019 leben nach aktuellen Angaben rund 150 adulte Wölfe in

Deutschland, unterteilt in 57 Wolfsrudel, 2 Wolfspaare und 3 territoriale Einzeltiere

(DBBW 2018a, b). Von diesen leben 17 Rudel, 2 Paare und 1 territoriales Einzeltier in

Niedersachsen (DBBW 2018b, c). Wolfsrudel bestehen aus einem Paar und dessen

ein- bis zweijährigem, noch nicht geschlechtsreifen Nachwuchs sowie den aktuellen

Welpen. Zur Zeit der Probennahme für die vorliegende Arbeit im Jahr 2014/2015

Page 10: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

2 Einleitung

bestand der deutsche Teil der CEL-Population aus 110 adulten Wölfen. In 30 von

insgesamt 31 Rudeln erfolgte eine Reproduktion, was zu einer Welpenzahl von 134

führte. Außerdem waren noch 20 Paare und sechs territoriale Einzeltiere bekannt

(DBBW 2018b). Bei Wölfen in Deutschland wird ein Zuwachs der Gesamtzahl an

Territorien um 30 % pro Jahr prognostiziert und pro Rudel werden im Schnitt 7

Individuen gezählt, da keine exakten Zählungen erfolgen können (REDING u.

KÖRNER 2018).

Der Wolf stellt in Deutschland das größte Raubtier dar, ist streng geschützt

(RICHTLINIE 92/43/EWG DES RATES [FFH-Richtlinie],

BUNDESNATURSCHUTZGESETZ DER EUROPÄISCHEN UNION [BNatSchG]) und

hat einen bedeutenden Effekt auf das gesamte Ökosystem auf trophischer

Kaskadenebene (RIPPLE u. BESCHTA 2012). Außerdem ist er Endwirt für

verschiedenste Parasiten, die zwischen Raubtier und Beute zirkulieren, sodass

parasitologische Studien an Wölfen auch Rückschlüsse auf ihre Beutetiere, potentielle

ökologische Einflüsse sowie die Epidemiologie von Parasiten ermöglichen. WAGNER

et al. (2012) berichten von einer guten Anpassung des Wolfes an verschiedenste

Habitate und somit auch einem großen Beutetierspektrum für in Deutschland lebende

Tiere. Zusätzlich sind Wölfe sehr mobil, verfügen verglichen mit anderen Karnivoren

in Europa über große Territorien (JEDRZEJEWSKI et al. 2001) und markieren ihre

Grenzen mit Urin und Kot (ZUB et al. 2003; MECH u. BOITANI 2006), was in kurzer

Zeit zu einer großen potentiellen Parasitenverbreitung führen könnte. Als Territorium

gilt die Fläche, in der das Rudel regelmäßig lebt, jagt, Nachwuchs aufzieht und welche

durch Heulen sowie Markierungen verteidigt wird. Die Territoriengröße nimmt zu je

geringer die Beutetierdichte ist (MECH u. BOITANI 2006) und liegt in Deutschland bei

etwa 360 km² (WAGNER et al. 2012), in Polen zwischen 95 bis 196 km²

(JEDRZEJEWSKI et al. 2007) und in Kanada sowie den USA sogar bei bis zu 6000

km². Freilebende Europäische Wölfe legen in einer Nacht etwa 40 km zurück, auf der

Suchen nach neuen Territorien können es jedoch weitaus mehr Kilometer sein

(JEDRZEJEWSKI et al. 2001).

Page 11: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Einleitung 3

Alle Caniden können von Parasiten befallen sein, die auf den Menschen und/oder auf

Nutztiere übertragbar sind. Ob sowohl von den nun wieder in Deutschland

wildlebenden als auch von den in Zoologischen Gärten gehaltenen Wölfen eine

entsprechende zoonotische Gefahr ausgeht, ist jedoch weitestgehend unbekannt. Da

Deutschland und insbesondere Niedersachen dicht besiedelt ist, ist anzunehmen,

dass Wolfsterritorien und landwirtschaftlich genutzte Flächen überlappen und so nicht

nur wildlebende, sondern auch domestizierte Tierarten einem potentiellen

Infektionsrisiko ausgesetzt sein könnten. Eine aktuelle Studie zeigt, dass die

Vermeidung menschlich besiedelter Gebiete durch Wölfe in Deutschland signifikant

zwischen 2012 und 2015 zurückgegangen ist (RONNENBERG et al. 2017). Dies ist

insbesondere für potentielle Zoonoseerreger von Bedeutung. Eine weitere Studie

belegt die vermeintliche Gefahr der Infektion von Haustieren durch wolf-assoziierte

Parasiten, da Jagdhunde aus solchen Gebieten Deutschlands, in denen Wölfe leben,

eine höhere Prävalenz des protozoären Erregers Sarcocystis grueneri aufwiesen

(LESNIAK et al. 2017a). Ebenso haben LESNIAK et al. (2018) gezeigt, dass das

Wiederauftreten von Wölfen in Deutschland mit einem Anstieg des wolf-assoziierten

Parasiten S. gruneri im umgebenden Ökosystem einhergeht.

In deutschen zoologischen Einrichtungen werden hauptsächlich der Europäische

Grauwolf (Canis lupus lupus), der Timberwolf (Canis lupus lyacon) sowie der

Tundrawolf (Canis lupus albus) gehalten (MARKOWSKI 2013).

Insbesondere für die Tierpfleger und potenziell auch Besucher der Zoologischen

Gärten können wolfs-assoziierte Zoonosen eine Gefahr darstellen. Durch

verschmutzte Reinigungsgegenstände oder Schuhe könnten die Erreger verschleppt

werden und die Infektionen somit auch auf andere Zootiere sowie Futtertiere

übergehen.

Für die einzelnen mit Parasiten infizierten Wölfe birgt die Infektion eine

Beeinträchtigung des Wohlbefindens bis hin zu signifikanten

Gesundheitsgefährdungen, bei Jungtieren kann eine Infektion unter Umständen sogar

letal verlaufen.

Page 12: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

4 Einleitung

Bei wild lebenden Europäischen Grauwölfen wurde in Europa das Auftreten folgender

Helminthen von CRAIG u. CRAIG (2005), MECH u. BOITANI (2005), OKULEWICZ et

al. (2012) und HERMOSILLA et al. (2017) berichtet: Cestoden (Echinococcus granulosus, Joyeuxiella pasqualei, Spirometra janickii, Taenia hydatigena und Taenia pisiformis), Trematoden (Heterophyes persica und Pseudaphistomum sp.) und

Nematoden (Ancylostoma caninum, Capillaria plica, Crenosoma vulpis, Dictophyma renale, Eucoleus aerophilus, Toxascaris leonina, Toxocara canis, Toxocara mystax,

Trichinella spiralis, Trichuris vulpis und Uncinaria stenocephala). In Westeuropa

wurden Cestoden (Mesocestoides kirbyi und Taenia multiceps), Trematoden (Alaria alata) und Nematoden (Angiostrongylus vasorum sowie Pearsonema plica)

aufgefunden (CRAIG u. CRAIG 2005), in Osteuropa wurde von Cestoden (Dipylidium caninum, Echinococcus multilocularis, Mesocestoides lineatus, Spirometra erinacei, Taenia crassiceps, Taenia krabbei und Taenia polyacantha) und von Nematoden

(Ancylostoma caninum und Spirocerca lupi) berichtet (CRAIG u. CRAIG 2005). In der

spanischen Wolfspopulation sind zusätzlich noch der Cestode Taenia serialis, der

Nematode Dirofilaria immitis sowie in der italienischen Wolfspopulation der Cestode

Taenia ovis ovis und der Nematode Trichinella britovi bekannt (CRAIG u. CRAIG

2005).

Zu den bedeutendsten auf Mensch und Haus- bzw. Nutztiere übertragbaren

Helminthen gehören Echinococcus spp. (GUERRA et al. 2013; SCHURER et al. 2014;

HERMOSILLA et al. 2017), Taenia spp. (CRAIG u. CRAIG 2005; GUERRA et al. 2013;

HOBERG 2002; LAWSON u. GEMMEL 1983; POGLAYEN et al. 2017) und Toxocara canis (SEGOVIA et al. 2001; SZAFRANSKA et al. 2010).

Zu den wichtigsten Zoonoseerregern gehören Echinococcus granulosus und

Echinococcus multilocularis, welche beide zu den Cestoden zählen und die

sogenannte zystische bzw. alveoläre Echinococcose verursachen, die beim Fehlwirt

„Mensch“ fatale Folgen für die Betroffenen nach sich ziehen kann (MORO u.

SCHANTZ 2009). Die Echinococcose wird in der Regel durch infizierte Hunde oder

Füchse übertragen. Diese scheiden als Endwirte infektiöse Eier mit dem Kot aus,

welche durch fäkal-oralen Kontakt aufgenommen werden. Nach der Ingestion schlüpft

im Dünndarm die Onkosphäre (1. Bandwurmlarve), welche die Darmwand penetriert

Page 13: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Einleitung 5

und über die Blutgefäße in die Leber, selten auch andere Organe gelangt, woraufhin

das Zystenwachstum (2. Bandwurmlarve, Metacestode) beginnt. E. multilocularis ist in

Nordeuropa endemisch, wohingegen E. granulosus in Deutschland nur sporadisch

vorkommt.

Die zystische Echinococcose (Infektion mit E. granulosus) wird durch Caniden

übertragen, welche einen Kreislauf mit Schafen, Ziegen, Schweinen, Rindern, Pferden

und Kamelen als Zwischenwirten bilden. Es werden molekularbiologisch anhand von

mitochondrialer DNA 10 Genotypen nach geografischer Lage und unterschiedlichen

Wirtsaffinitäten unterschieden (G1 und G2 als „sheep strain“, G3 und G5 als „bovide

strain“ G4 als „horse strain“, G6 als „camelid strain“, G7 als „pig strain“, G8 als „cervid

strain“ oder „nördlicher sylvatischer Genotyp“, G9 kommt bei Schweinen in Polen und

G10 bei Rentieren in Eurasien vor). Das klinische Bild der zystischen Echinococcose

(Infektion mit E. granulosus) wird geprägt durch expansiv wachsende Zysten, die pro

Jahr zwischen 1-5 cm im Durchmesser zunehmen und am häufigsten die Leber

(>65 %), gefolgt von der Lunge (25 %), befallen (MORO u. SCHANTZ 2009). Seltener

können die Milz, die Nieren, das Herz, Knochen und das Zentralnervensystem

betroffen sein. Primärinfektionen mit E. granulosus führen laut MORO u.

SCHANTZ (2009) meist nur zu einer Zyste, allerdings weisen 20-40 % der erkrankten

Menschen multiple Organzysten auf. Die größte Gefahr stellt das Platzen einer dieser

Zysten dar, was zu allergischen Reaktionen bis hin zum anaphylaktischen Schock

führen kann. Auch kann eine sekundäre multiple Ausbreitung durch Verteilung der

Protoscolices verursacht werden. Die Behandlung erfolgt nach MORO und

SCHANTZ (2009) zumeist durch Chirurgie, Chemotherapie oder aber durch die

Punktion-Aspirations-Injektion-Reaspirations (PAIR)-Therapie mit z.B. 95 %igem

Ethanol oder einer hypertonen Kochsalzlösung.

Die alveoläre Echinococcose (Infektion mit E. multilocularis) wird durch Füchse oder

Hunde übertragen, welche mit den Nagetieren als Zwischenwirten einen Kreislauf

bilden. Katzen spielen im Zyklus nur eine untergeordnete Rolle, da sie weniger gut

geeignete Endwirte darstellen. Wie bei der E. granulosus kann der Mensch als

Fehlzwischenwirt fungieren. Im Gegensatz zur zystischen Echinococcose zeigt die

alveoläre Echinococcose ein infiltratives Wachstum. Meist ist zunächst die Leber

Page 14: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

6 Einleitung

betroffen, wo Bereiche mit zentralnekrotischen Hohlräumen (kalzifizierte Ringe von

2-4 mm), gefüllt mit weißem, amorphem Material und fokalen Kalzifikationen

entstehen. Anders als bei Nagetieren, werden bei den Menschen selten Protoscolices

in den proliferierenden Räumen aufgefunden (MORO u. SCHANTZ 2009). Sekundär

kann es zu Lungen- und Hirnmetastasen kommen. Die Mortalitätsrate der chronischen

alveolären Echinococcose liegt bei 50-75% bei klinisch manifesten Symptomen, ein

Spontantod bei asymptomatischen Infektionen ist allerdings auch beschrieben (MORO

u. SCHANTZ 2009). Befallene Leberlobi können chirurgisch entfernt werden, bei sehr

fortgeschrittener Erkrankung ist meist nur noch eine Lebertransplantation sowie eine

Langzeittherapie mit Mebendazol und/oder Albendazol möglich, welche das

Larvenwachstum sowie die weitere Metastasierung minimieren und sowohl die

Überlebensqualität als auch die Überlebensdauer positiv beeinflussen (MORO u.

SCHANTZ 2009).

Morphologisch lassen sich die Eier von Taenia und Echinococcus spp. nicht

unterscheiden, sodass bei einem Einachweis weiterführende Diagnostik, z.B. mittels

PCR, zur Differenzierung notwendig ist.

Zu den Cestoden, die insbesondere Wiederkäuer als Zwischenwirte nutzen, gehören

weiterhin die Taenia-Arten T. ovis, T. hydatigena und T. multiceps, für die der Wolf

neben Hunden, Füchsen und seltener auch Katzen (T. hydatigena) sowie weiteren

Fleischfressern (T. ovis und T. multiceps) als Endwirt fungiert (CRAIG u. CRAIG 2005;

GUERRA et al. 2013; POGLAYEN et al. 2017). T. ovis und T. hydatigena zirkulieren

in Schaf-Hund-Zyklen oder zwischen Hunden, Wölfen und halb-domestizierten

Paarhufern wie beispielsweise Rentieren sowie wilden Cerviden wie Karibus.

T. hydatigena und T. ovis stellen beim Menschen seltene Zoonoseerreger dar

(HOBERG 2002). Eine Infektion mit T. multiceps führt bei Schafen und Ziegen, selten

auch bei Hunden und Menschen (insbesondere Kinder in Afrika) (HOBERG 2002) als

Fehlwirten zur zerebralen Coenurose, die insbesondere bei Schafen als sogenannte

„Drehkrankheit“ bekannt ist. Weiterhin wird beschrieben, dass weltweit verbreitete

Lebenszyklen zwischen Schafen oder Ziegen und Caniden oder zwischen

Lagomorpha (Hasenartigen) oder Nagetieren und Caniden sowie einigen Feliden

stattfindet (HOBERG 2002).

Page 15: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Einleitung 7

Verschiedene Formen der Toxocarose werden beim Menschen durch die infektiöse

dritte Larve von T. canis hervorgerufen. Diese Larven können innere Organe („Larva migrans visceralis“, viszerale Toxocarose), das Auge („Larva migrans ocularis“,

okuläre Toxocarose) und das Nervensystem (Neurotoxocarose) befallen. Darüber

hinaus wurde eine weitere, mit unspezifischen Symptomen einhergehende Form der

Erkrankung („covert toxocarosis“, verdeckte Toxocarose) beschrieben

(zusammengefasst in STRUBE et al. 2013).

Weitere zoonotische Parasiten, die beim Wolf vorkommen können, sind zum Beispiel

der Trematode Alaria alata, dessen juvenile Stadien Muskeln und Fettgewebe von

paratenischen Wirten befallen, zu denen ebenfalls auch der Mensch gehört (MÖHL et

al. 2009). Nematoden wie Ancylostoma caninum sind verantwortlich für die

sogenannte Larva migrans cutanea beim Menschen und Protozoen des Wolfes, wie

z.B. Giardia duodenalis (BRYAN et al. 2012; HERMOSILLA et al. 2017), können beim

Menschen Durchfallerkrankungen hervorrufen.

Das Ziel der vorliegenden Arbeit war es, mittels koproskopischer Methoden zu

untersuchen, welche Helminthen bei wildlebenden sowie in zoologischen

Einrichtungen gehaltenen Wölfen in Deutschland vorkommen. Bisher ist nur eine

Studie verfügbar, bei der Wölfe aus deutschen Zoologischen Gärten auf Parasiten

untersucht wurden (MARKOWSKI 2013). Wölfe aus freier Wildbahn in Deutschland

wurden von LESNIAK et al. (2017b) auf Parasiten untersucht, deren Ergebnisse

jedoch auf Sektionen beruhen. Ebenfalls haben LESNIAK et al. (2018)

Studienergebnisse anhand von Sektionen publiziert, in denen 43 Wolfskarkassen aus

Deutschland sowie Muskelproben von Wildwiederkäuern und Wildschwein auf

Sarcocystis spp. untersucht und miteinander verglichen wurden.

Im ersten Teil der Arbeit wurden Europäische Wölfe (Canis lupus lupus) aus

zoologischen Einrichtungen in Deutschland über ein Jahr hinweg beprobt (Oktober

2011 bis November 2012). Diese Wölfe können nicht nur die Tierpfleger, sowie

Zoobesucher und mitgebrachte Hunde, sondern durch Erregerverschleppung auch

andere Haus- und Nutztiere potenziell infizieren. Aus 14 über das gesamte

Page 16: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

8 Einleitung

Bundesgebiet verteilten zoologischen Einrichtungen wurden 72 Einzeltiere in die

Studie inkludiert, was zu einer Grundgesamtheit von 1041 Einzelproben führte.

Im zweiten Teil der Arbeit wurden niedersächsische Wolfsrudel aus freier Wildbahn

über eine Zeitspanne von zwei Jahren untersucht (Juni 2013 bis Juni 2015). Hierzu

wurde Wolfskot von Jägern und Wolfsbeauftragten in den Wolfrevieren gesammelt.

Dieser befindet sich in der Regel auf Wegekreuzungen, hat einen Durchmesser von

mindestens 3 cm, enthält Knochen-, Huf- und Fellbestandteile der Beutetiere, weist

einen charakteristischen Geruch auf und ist im frischen Zustand von einer

Mukusschicht aus den Analdrüsen überzogen.

Am Ende dieser Untersuchungsperiode gab es in Niedersachsen vier durch Paare

oder Rudel besetzte Territorien, von denen drei mit insgesamt 69 gesammelten

Kotproben die Datengrundlage für die vorliegende Arbeit darstellen.

Die gesammelten Proben der Wölfe wurden mit der modifizierten Sedimentations-

Flotationstechnik (BECKER et al. 2016) als qualitativen Untersuchungsverfahren

sowie der McMaster-Methode als quantitativen Verfahren untersucht. Anschließend

wurden die erhobenen Detektionsfrequenzen zwischen den einzelnen Zoos sowie

zwischen den Zoo- und Wildtieren statistisch verglichen.

Ein weiteres Ziel stellte die Differenzierung der gefundenen Taeniiden-Eier bezüglich

der Gattungen Taenia und Echinococcus mittels PCR (TRACHSEL et al. 2007;

ARMUA-FERNANDEZ et al. 2011) sowie der Nachweis der jeweiligen Taenia-Arten

mittels Sequenzierung dar.

Page 17: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Publikationen 9

2. Publikationen

2.1 Helminthenfauna der in Gehegen lebenden Europäischen Grauwölfe (Canis lupus lupus) in Deutschland

Bindke J.D.1, Springer A.1, Böer M.2, Strube C.1 (2017)

Helminth fauna in captive European Gray Wolves (Canis lupus lupus) in Germany

Frontiers in Veterinary Science 4, 228

DOI: https://doi.org/10.3389/fvets.2017.00228 1Institut für Parasitologie, Stiftung Tierärztliche Hochschule Hannover 2Zoo Osnabrück

Abstract: Captive as well as free-ranging wolves, which are currently recolonizing Germany, may

harbor a variety of gastrointestinal parasites. This study investigated endoparasites in

captive European gray wolves (Canis lupus lupus) using coproscopical methods. Fecal

samples were collected monthly between October 2012 and November 2013 from 18

wolf enclosures in 14 German zoological gardens, representing 72 individual wolves.

In total, 1,041 fecal samples including 26 bulk samples were analyzed by the

sedimentation and flotation method. The most frequently detected egg morphotypes

included five nematodes [Ancylostomatidae (Ancylostoma or Uncinaria spp.),

Toxocara canis, Toxascaris leonina, Trichuris vulpis, and Capillaria / Eucoleus spp.],

one cestode (Taeniidae) and one trematode (Alaria alata). 44.76% of all samples were

positive for at least one of these egg morphotypes. Overall, Ancylostomatidae showed

the highest frequency (30.84% of all samples), followed by Capillaria / Eucoleus spp.

(19.88%), Toxocara canis (5.19%), taeniids (3.75%), Trichuris vulpis and Alaria alata

(3.65% each), and Toxascaris leonina (1.25%). As fecal samples were collected from

the environment and could not be assigned to individual wolves, sample results were

combined per zoo and month. General linear mixed models were employed to analyze

Page 18: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

10 Publikationen

the effect of season and management factors on the occurrence of Ancylostomatidae,

Capillaria / Eucoleus spp., Toxocara canis and taeniids. No statistically significant

effect of season was found, whereas anthelmintic treatment negatively affected

Ancylostomatidae egg excretion. Detected parasites and their prevalences are

comparable to previous studies on wolf parasitism conducted elsewhere in Europe. As

many of the most prevalent helminths are of zoonotic importance, routine anthelmintic

treatment of captive wolves should be recommended.

Erklärung über den eigenen Anteil an der Publikation:

Konzept, Versuchsplanung: Christina Strube, Michael Böer

Experimentelle Durchführung: Johanna Bindke

Diskussion, Beratung: Johanna Bindke, Andrea Springer, Michael Böer, Christina

Strube

Manuskript, Korrespondenz: Johanna Bindke, Andrea Springer, Christina Strube

Page 19: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Publikationen 11

2.2 Helmintheninfektionen wild lebender Europäischer Grauwölfe (Canis lupus Linnaeus, 1758) aus Niedersachsen und Vergleich mit in Gehegen lebenden Wölfen

Bindke J.D.1, Springer A.1, Janecek-Erfurth E.1, Böer M.2, Strube C.1

Helminth infections of wild European gray wolves (Canis lupus Linnaeus, 1758) in

Lower Saxony, Germany, and comparison to captive wolves

Parasitology Research 118, 701-706

DOI: https://doi.org/10.1007/s00436-018-6181-3 1Institut für Parasitologie, Stiftung Tierärztliche Hochschule Hannover 2Zoo Osnabrück

Abstract: This study aimed to investigate the endoparasite fauna of wild European gray wolves,

which are currently recolonizing Germany. In total, 69 fecal samples of wild wolves

were collected in Lower Saxony, Germany, from 2013 to 2015, analyzed by the

sedimentation-flotation and McMaster techniques and compared to previous results on

captive European Gray wolves living in zoological gardens in Germany. In addition to

coproscopy, taeniid-positive samples from wild as well as captive wolves were

differentiated by amplification and sequencing of small subunit ribosomal RNA (SSU rRNA) and NADH dehydrogenase 1 (nad1) gene fragments. Missing Taenia krabbei SSU rRNA reference sequences were generated from two T. krabbei specimens.

Overall, 60.87% (42/69) of wild wolve samples were microscopically positive for at

least one of seven egg types. Capillaria / Eucoleus spp. showed the highest frequency

(31.88% [22/69]), followed by Taeniidae (21.74% [15/69]), Ancylostomatidae (20.29%

[14/69]), Alaria alata (15.94% [11/69]), Toxocara canis (13.04% [9/69]), and Toxascaris leonina and Trichuris vulpis (each 5.80% [4/69]). Amplification of SSU rRNA was

successful for 7/15 Taeniidae-positive samples from wild and 20/39 samples from

captive wolves, revealing T. hydatigena in two and 14 samples, respectively. Taenia krabbei was detected in two further samples of wild and three samples of captive

Page 20: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

12 Publikationen

wolves, while for the remaining samples, no differentiation between T. serialis /

T. krabbei was possible. Echinococcus spp. were not detected. Sequence

comparisons revealed that the SSU rRNA gene fragment was not suitable to

differentiate between T. serialis and T. krabbei. Therefore, the use of this fragment

alone cannot be recommended for species identification in future studies.

Erklärung über den eigenen Anteil an der Publikation:

Konzept, Versuchsplanung: Christina Strube, Michael Böer

Experimentelle Durchführung: Johanna Bindke, Elisabeth Janecek-Erfurth, Andrea

Springer

Diskussion, Beratung: Johanna Bindke, Andrea Springer, Elisabeth Janecek-Erfurth,

Michael Böer, Christina Strube

Manuskript, Korrespondenz: Johanna Bindke, Andrea Springer, Christina Strube

Page 21: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Zusammenfassung der Ergebnisse 13

3. Zusammenfassung der Ergebnisse

3.1 Zootiere

Management

Es nahmen 14 Zoologische Gärten an dieser Studie teil, was zu einer

Studienpopulation von 72 europäischen Grauwölfen aus 18 Gehegen führte. Die

Standorte der einzelnen zoologischen Einrichtungen sind in Abbildung 1 dargestellt.

Ergänzend wurde ein Fragebogen (Abbildung I, im Anhang) erstellt, um mögliche

Einflüsse des Wolfsmanagements der teilnehmenden Tierparks und Zoos auf die Ei-

Ausscheidung zu erfassen. Die Auswertung der Fragebögen führte zu folgenden

Ergebnissen: Die Gehege hatten eine Größe von 500 bis 11.000 m² und die Wölfe

lebten in Rudeln von 2-10 Tieren zusammen. Dies führte zu einer verfügbaren

Grundfläche von 265 m² bis 2857 m² pro Einzeltier. In zwei Zoos wurden die Wölfe mit

jeweils zwei Braunbären vergesellschaftet, alle anderen teilten ihre Gehege nicht mit

anderen Tieren.

Alle Wölfe wurden 1-6 x pro Woche mit Pferde- und/oder Rinderfleisch aus

Schlachthöfen gefüttert. Elf Zoos fütterten zusätzlich Wildschwein und Reh-, Rot- oder

Damwild aus Verkehrsunfällen sowie eigene Futtertiere aus dem Zoo. Ein einziger Zoo

gab an, den Wölfen auch geringe Mengen Fisch als Futter zuzugeben.

Die Mitnahme von Hunden war den Zoobesuchern in allen Zoos gestattet, so dass

diesbezüglich kein statistischer Einfluss auf die Tiergesundheit evaluiert werden

konnte.

Page 22: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

14 Zusammenfassung der Ergebnisse

Abb. 1: Lokalisation der 14 beprobten zoologischen Einrichtungen Bundesgrenzen sowie Bundesländergrenzen sind in Schwarz eingezeichnet.

Page 23: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Zusammenfassung der Ergebnisse 15

Probenmaterial und koproskopische Untersuchung

Insgesamt wurden 1041 Kotproben von Gehege gehaltenen europäischen Wölfen

analysiert, wobei die Anzahl der Kotproben pro Zoo und Monat von 0 bis 25 reichte. In

26 Fällen standen jeweils nur Sammelkotproben pro Park und Monat zur Verfügung.

Im Februar 2013 sandten alle 14 teilnehmenden Zoos Proben ein, im Januar, April und

Mai 2013 waren es 13 Zoos und in allen anderen Monaten mindestens 10 zoologische

Einrichtungen (Abb. 2).

Page 24: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

16 Zusammenfassung der Ergebnisse

Abb. 2: Zahl der für die jeweilige Helminthenspezies positiven zoologischen Einrichtungen (modifiziert nach BINDKE et al. 2017)

Page 25: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Zusammenfassung der Ergebnisse 17

Insgesamt wurden 23 verschiedene Eitypen von Parasiten detektiert, von denen

manche als gastrointestinale Passanten angesehen werden mussten.

Sieben Eitypen wurden mit großer Frequenz gefunden, darunter fünf Nematoden

[T. canis, Toxascaris leonina, Capillaria / Eucoleus spp., Trichuris vulpis und

Ancylostomatidae (Ancylostoma oder Uncinaria spp.)], ein Cestode (Taeniidae) und

ein Trematode (A. alata). Mit 44,76 % aller Kotproben waren fast die Hälfte aller

gesammelten Proben positiv für wenigstens eine dieser Parasitenspezies.

Eier von Ancylostomatidae waren mit 30,84 % die am häufigsten gefundenen

Parasitenstadien. Jedoch ist hier anzumerken, dass Eier vom MDS-Typ stets der bei

Fleischfressern parasitierenden Familie Ancylostomatidae zugeordnet wurden. Es ist

anzunehmen, dass ein Teil der nachgewiesenen Eier von gefressenem Magen-Darm-

Inhalt der Futtertiere stammt und somit lediglich Darmpassanten repräsentieren. Ein

Nachteil dieser koproskopischen Untersuchung war, dass MDS-Eier morphologisch

nicht hinsichtlich der Gattung oder Art unterschieden werden konnten. Dies war in Kauf

zu nehmen, da insbesondere eine molekulare Unterscheidung sämtlicher

aufgefundener MDS-Eier als unrealistisch zu beurteilen ist.

Als zweithäufigster Eityp zeigten sich Capillaria / Eucoleus spp. mit 19,88 %, gefolgt

von T. canis mit 5,19 %,Taeniidae mit 3,75 %, T. vulpis und A. alata mit jeweils 3,65 %

und T. leonina mit 1,25 %. Die folgenden Tabellen (Tabelle 1 - 7) stellen die jeweiligen

Nachweisraten nach Monaten sowie die zugehörigen Eizahlen pro Gramm Kot dar.

Page 26: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Tab. 1: Saisonaler Nachweis von Ancylostomatidae-Eiern bei in Gehegen lebenden Europäischen Grauwölfen (modifiziert nach BINDKE et al. 2017)

Monatliche Nachweisfrequenz von Ancylostomatidae-Eiern bei den teilnehmenden zoologischen Einrichtungen (positive

Proben/gesammelte Proben). In Klammern angegeben ist die mittels McMaster-Methode bestimmte Eizahl pro Gram Kot

(EpG).

Tier

park

Okt

. 201

2

Nov

. 201

2

Dez

. 201

2

Jan.

201

3

Feb.

201

3

Mär

z 20

13

Apr.

2013

Mai

201

3

Juni

201

3

Juli

2013

Aug.

201

3

Sep.

201

3

Okt

. 201

3

Nov

. 201

3

A 0/2 0/2 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1

(0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0)

B 9/20 3/23 6/15 1/13 3/13 7/13 2/14 5/12 1/10 4/12 7/11 5/11 6/11 9/10

(0-

150)

(0-75) (0-25) (0) (0-50) (0-

150)

(0-25) (0-50) (0) (0-25) (0-

50)

(0-25) (0) (0-

25)

C n.a. 3/6 3/6 4/8 3/11 5/6 5/8 2/7 4/6 1/5 1/6 3/5 5/6 3/9

(n.a.) (100-

200)

(0-25) (0-

100)

(0-50) (0-

125)

(0-

175)

(25-

100)

(0-

100)

(50) (175) (0-

350)

(0-

100)

(0-

25)

D 1/6 3/10 2/10 2/7 0/5 0/3 0/3 n.a. n.a. n.a. 1/3 n.a. 0/7 n.a.

(0) (25-50) (25-

100)

(0) (0) (0) (0) (n.a.) (n.a.) (n.a.) (0) (n.a.) (0) (n.a.)

E 0/5 0/3 n.a. 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1

(0) (0) (n.a.) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0)

18

Zusamm

enfassung der Ergebnisse

Page 27: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

F 1/9 2/12 1/13 0/11 0/11 n.a. n.a. 0/7 0/3 n.a. 0/3 n.a. 1/6 2/6

(0) (0-25) (0) (0) (0) (n.a.) (n.a.) (0) (0) (n.a.) (0) (n.a.) (0) (0)

G 8/19 14/25 10/16 6/15 6/12 5/13 7/14 9/10 9/11 9/10 5/10 n.a. 7/10 7/9

(0-

275)

(0-325) (0-75) (0-75) (0-75) (25-

50)

(0-

275)

(0-225) (0-

600)

(0-

150)

(0-

50)

(n.a.) (0-

125)

(0-

25)

H 2/7 3/9 4/9 1/8 1/10 1/7 2/10 2/10 1/3 1/7 n.a. n.a. n.a. 1/6

(0-25) (25-175) (0-25) (0) (0) (125) (0-

150)

(25-75) (100) (25) (n.a.) (n.a.) (n.a.) (0)

I 0/7 0/6 n.a. 0/4 0/5 n.a. 3/5 2/5 2/5 n.a. 1/4 0/3 1/4 0/3

(0) (0) (n.a.) (0) (0) (n.a.) (0-25) (0-25) (0-

175)

(n.a.) (0) (0) (0) (0)

J 0/3 0/2 1/2 1/2 0/2 1/2 2/2 0/2 2/2 2/2 n.a. 2/2 1/2 0/2

(0) (0) (50) (25) (0) (25) (0) (0) (0-

100)

(0-50) (n.a.) (0-25) (0) (0)

K 0/5 0/6 0/7 0/8 0/8 1/7 3/7 1/7 0/7 2/7 0/9 1/6 n.a. n.a.

(0) (0) (0) (0) (0) (25) (0-25) (0) (0) (0-75) (0) (0) (n.a.) (n.a.)

L n.a. 4/5 1/8 3/10 10/15 8/8 6/9 3/11 0/5 2/8 0/5 1/8 0/4 2/5

(n.a.) (0-675) (0) (0-25) (0-

125)

(0-

125)

(0-

275)

(0-100) (0) (0) (0) (25) (0) (0-

25)

M n.a. n.a. 1/6 n.a. 0/9 0/10 0/3 0/2 n.a. 1/3 0/3 0/6 0/5 0/4

(n.a.) (n.a.) (25) (n.a.) (0) (0) (0) (0) (n.a.) (25) (0) (0) (0) (0)

N n.a. n.a. n.a. 0/3 0/2 0/2 0/2 2/2 0/1 0/3 0/2 0/1 1/1 0/2

(n.a.) (n.a.) (n.a.) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0)

Zusamm

enfassung der Ergebnisse

19

Page 28: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Tab. 2: Saisonaler Nachweis von Toxocara canis-Eiern bei in Gehegen lebenden Europäischen Grauwölfen (modifiziert nach BINDKE et al. 2017)

Monatliche Nachweisfrequenz von Toxocara canis-Eiern bei den teilnehmenden zoologischen Einrichtungen (positive

Proben/gesammelte Proben). In Klammern angegeben ist die mittels McMaster-Methode bestimmte Eizahl pro Gram Kot

(EpG).

Tier

park

Okt

. 201

2

Nov

. 201

2

Dez

. 201

2

Jan.

201

3

Feb.

201

3

Mär

z 20

13

Apr.

2013

Mai

201

3

Juni

201

3

Juli

2013

Aug.

201

3

Sep.

201

3

Okt

. 201

3

Nov

. 201

3

A 0/2 0/2 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1

(0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0)

B 3/20 3/23 1/15 0/13 1/13 3/13 2/14 1/12 0/10 0/12 0/11 0/11 0/11 0/10

(0-25) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0)

C n.a. 0/6 0/6 0/8 0/11 0/6 1/8 0/7 0/6 0/5 0/6 0/5 0/6 0/9

(n.a.) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0)

D 0/6 1/10 1/10 0/7 0/5 1/3 2/3 n.a. n.a. n.a. 0/3 n.a. 0/7 n.a.

(0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (n.a.) (n.a.) (n.a.) (0) (n.a.) (0) (n.a.)

E 0/5 0/3 n.a. 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1

(0) (0) (n.a.) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0)

F 6/9 2/12 1/13 0/11 0/11 n.a. n.a. 0/7 0/3 n.a. 0/3 n.a. 0/6 0/6

(0) (0) (0) (0) (0) (n.a.) (n.a.) (0) (0) (n.a.) (0) (n.a.) (0) (0)

20

Zusamm

enfassung der Ergebnisse

Page 29: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

G 2/19 2/25 0/16 2/15 0/12 0/13 0/14 0/10 0/11 0/10 0/10 n.a. 1/10 1/9

(0-50) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (n.a.) (75) (0)

H 0/7 1/9 0/9 0/8 0/10 0/7 0/10 0/10 1/3 0/7 n.a. n.a. n.a. 0/6

(0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (n.a.) (n.a.) (n.a.) (0)

I 0/7 0/6 n.a. 0/4 0/5 n.a. 0/5 0/5 0/5 n.a. 0/4 0/3 0/4 0/3

(0) (0) (n.a.) (0) (0) (n.a.) (0) (0) (0) (n.a.) (0) (0) (0) (0)

J 0/3 1/2 0/2 1/2 0/2 0/2 1/2 0/2 0/2 0/2 n.a. 0/2 0/2 0/2

(0) (25) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (n.a.) (0) (0) (0)

K 1/5 0/6 1/7 0/8 1/8 2/7 0/7 1/7 0/7 0/7 0/9 1/6 n.a. n.a.

(0) (0) (0) (0) (0) (25-

50)

(0) (25) (0) (0) (0) (0) (n.a.) (n.a.)

L n.a. 0/5 0/8 0/10 0/15 0/8 0/9 0/11 0/5 0/8 0/5 0/8 0/4 0/5

(n.a.) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0)

M n.a. n.a. 0/6 n.a. 0/9 0/10 0/3 0/2 n.a. 2/3 2/3 0/6 1/5 0/4

(n.a.) (n.a.) (0) (n.a.) (0) (0) (0) (0) (n.a.) (25-

525)

(25-

50)

(0) (0) (0)

N n.a. n.a. n.a. 0/3 0/2 0/2 0/2 0/2 0/1 0/3 0/2 0/1 0/1 0/2

(n.a.) (n.a.) (n.a.) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0)

Zusamm

enfassung der Ergebnisse

21

Page 30: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Tab. 3: Saisonaler Nachweis von Toxascaris leonina-Eiern bei in Gehegen lebenden Europäischen Grauwölfen (modifiziert nach BINDKE et al. 2017)

Monatliche Nachweisfrequenz von Toxascaris leonina-Eiern bei den teilnehmenden zoologischen Einrichtungen (positive

Proben/gesammelte Proben). In Klammern angegeben ist die mittels McMaster-Methode bestimmte Eizahl pro Gram Kot

(EpG).

Tier

park

Okt

. 201

2

Nov

. 201

2

Dez

. 201

2

Jan.

201

3

Feb.

201

3

Mär

z 20

13

Apr.

2013

Mai

201

3

Juni

201

3

Juli

2013

Aug.

201

3

Sep.

201

3

Okt

. 201

3

Nov

. 201

3

A 0/2 0/2 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1

(0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0)

B 0/20 0/23 0/15 0/13 1/13 0/13 0/14 6/12 0/10 0/12 0/11 0/11 0/11 0/10

(0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0-75) (0) (0) (0) (0) (0) (0)

C n.a. 0/6 0/6 2/8 0/11 0/6 0/8 0/7 0/6 0/5 0/6 0/5 0/6 0/9

(n.a.) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0)

D 1/6 0/10 0/10 0/7 0/5 0/3 0/3 n.a. n.a. n.a. 0/3 n.a. 0/7 n.a.

(0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (n.a.) (n.a.) (n.a.) (0) (n.a.) (0) (n.a.)

E 0/5 0/3 n.a. 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1

(0) (0) (n.a.) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0)

F 2/9 0/12 0/13 0/11 0/11 n.a. n.a. 0/7 0/3 n.a. 0/3 n.a. 0/6 0/6

(0) (0) (0) (0) (0) (n.a.) (n.a.) (0) (0) (n.a.) (0) (n.a.) (0) (0)

22

Zusamm

enfassung der Ergebnisse

Page 31: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

G 0/19 0/25 1/16 0/15 0/12 0/13 0/14 0/10 0/11 0/10 0/10 n.a. 0/10 0/9

(0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (n.a.) (0) (0)

H 0/7 0/9 0/9 0/8 0/10 0/7 0/10 0/10 0/3 0/7 n.a. n.a. n.a. 0/6

(0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (n.a.) (n.a.) (n.a.) (0)

I 0/7 0/6 n.a. 0/4 0/5 n.a. 0/5 0/5 0/5 n.a. 0/4 0/3 0/4 0/3

(0) (0) (n.a.) (0) (0) (n.a.) (0) (0) (0) (n.a.) (0) (0) (0) (0)

J 0/3 0/2 0/2 0/2 0/2 0/2 0/2 0/2 0/2 0/2 n.a. 0/2 0/2 0/2

(0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (n.a.) (0) (0) (0)

K 0/5 0/6 0/7 0/8 0/8 0/7 0/7 0/7 0/7 0/7 0/9 0/6 n.a. n.a.

(0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (n.a.) (n.a.)

L n.a. 0/5 0/8 0/10 0/15 0/8 0/9 0/11 0/5 0/8 0/5 0/8 0/4 0/5

(n.a.) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0)

M n.a. n.a. 0/6 n.a. 0/9 0/10 0/3 0/2 n.a. 0/3 0/3 0/6 0/5 0/4

(n.a.) (n) (0) (n.a.) (0) (0) (0) (0) (n.a.) (0) (0) (0) (0) (0)

N n.a. n.a. n.a. 0/3 0/2 0/2 0/2 0/2 0/1 0/3 0/2 0/1 0/1 0/2

(n.a.) (n) (n.a.) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0)

Zusamm

enfassung der Ergebnisse

23

Page 32: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Tab. 4: Saisonaler Nachweis von Trichuris vulpis-Eiern bei in Gehegen lebenden Europäischen Grauwölfen (modifiziert nach BINDKE et al. 2017)

Monatliche Nachweisfrequenz von Trichuris vulpis-Eiern bei den teilnehmenden zoologischen Einrichtungen (positive

Proben/gesammelte Proben). In Klammern angegeben ist die mittels McMaster-Methode bestimmte Eizahl pro Gram Kot

(EpG).

Tier

park

Okt

. 201

2

Nov

. 201

2

Dez

. 201

2

Jan.

201

3

Feb.

201

3

Mär

z 20

13

Apr.

2013

Mai

201

3

Juni

201

3

Juli

2013

Aug.

201

3

Sep.

201

3

Okt

. 201

3

Nov

. 201

3

A 0/2 0/2 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1

(0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0)

B 0/20 8/23 2/15 0/13 0/13 0/13 0/14 0/12 0/10 0/12 0/11 0/11 0/11 0/10

(0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0)

C n.a. 3/6 0/6 0/8 0/11 0/6 0/8 1/7 0/6 0/5 0/6 0/5 0/6 0/9

(n.a.) (250-

775)

(0) (0) (0) (0) (0) (25) (0) (0) (0) (0) (0) (0)

D 0/6 0/10 0/10 0/7 0/5 0/3 0/3 n.a. n.a. n.a. 0/3 n.a. 0/7 n.a.

(0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (n.a.) (n.a.) (n.a.) (0) (n.a.) (0) (n.a.)

E 0/5 0/3 n.a. 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1

(0) (0) (n.a.) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0)

F 0/9 0/12 0/13 0/11 0/11 n.a. n.a. 0/7 0/3 n.a. 0/3 n.a. 0/6 0/6

(0) (0) (0) (0) (0) (n.a.) (n.a.) (0) (0) (n.a.) (0) (n.a.) (0) (0)

24

Zusamm

enfassung der Ergebnisse

Page 33: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

G 10/19 0/25 5/16 1/15 0/12 0/13 0/14 1/10 0/11 1/10 0/10 n.a. 0/10 0/9

(25-

425)

(0) (0-50) (25) (0) (0) (0) (50) (0) (0) (0) (n.a.) (0) (0)

H 2/7 0/9 0/9 0/8 0/10 0/7 0/10 0/10 0/3 0/7 n.a. n.a. n.a. 0/6

(0-25) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (n.a.) (n.a.) (n.a.) (0)

I 0/7 0/6 n.a. 0/4 0/5 n.a. 0/5 0/5 0/5 n.a. 0/4 0/3 0/4 0/3

(0) (0) (n.a.) (0) (0) (n.a.) (0) (0) (0) (n.a.) (0) (0) (0) (0)

J 0/3 0/2 0/2 0/2 0/2 0/2 0/2 0/2 0/2 0/2 n.a. 0/2 0/2 0/2

(0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (n.a.) (0) (0) (0)

K 0/5 0/6 0/7 0/8 0/8 0/7 0/7 0/7 0/7 0/7 0/9 0/6 n.a. n.a.

(0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (n.a.) (n.a.)

L n.a. 1/5 1/8 0/10 0/15 1/8 0/9 0/11 0/5 0/8 0/5 1/8 0/4 0/5

(n.a.) (0) (0) (0) (0) (75) (0) (0) (0) (0) (0) (25) (0) (0)

M n.a. n.a. 0/6 n.a. 0/9 0/10 0/3 0/2 n.a. 0/3 0/3 0/6 0/5 0/4

(n.a.) (n) (0) (n.a.) (0) (0) (0) (0) (n.a.) (0) (0) (0) (0) (0)

N n.a. n.a. n.a. 0/3 0/2 0/2 0/2 0/2 0/1 0/3 0/2 0/1 0/1 0/2

(n.a.) (n.a.) (n.a.) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0)

Zusamm

enfassung der Ergebnisse

25

Page 34: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Tab. 5: Saisonaler Nachweis von Capillaria / Eucoleus spp.-Eiern bei in Gehegen lebenden Europäischen Grauwölfen (modifiziert nach BINDKE et al. 2017)

Monatliche Nachweisfrequenz von Capillaria / Eucoleus spp.-Eiern bei den teilnehmenden zoologischen Einrichtungen

(positive Proben/gesammelte Proben). In Klammern angegeben ist die mittels McMaster-Methode bestimmte Eizahl pro

Gram Kot (EpG).

Tier

park

Okt

. 201

2

Nov

. 201

2

Dez

. 201

2

Jan.

201

3

Feb.

201

3

Mär

z 20

13

Apr.

2013

Mai

201

3

Juni

201

3

Juli

2013

Aug.

201

3

Sep.

201

3

Okt

. 201

3

Nov

. 201

3

A 0/2 0/2 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1

(0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0)

B 1/20 0/23 0/15 3/13 4/13 8/13 3/14 3/12 3/10 1/12 1/11 0/11 2/11 2/10

(0) (0) (0) (0) (0-25) (0-

475)

(0-50) (0) (0-75) (75) (25) (0) (0) (0)

C n.a. 2/6 4/6 4/8 3/11 1/6 4/8 3/7 1/6 2/5 2/6 3/5 3/6 1/9

(n.a.) (0-75) (0-

275)

(275-

6650)

(400-

3550)

(25) (0-

925)

(0-

1350)

(100) (0-50) (25-

2175)

(25-

2275)

(25) (25)

D 0/6 0/10 0/10 0/7 0/5 0/3 0/3 n.a. n.a. n.a. 0/3 n.a. 0/7 n.a.

(0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (n.a.) (n.a.) (n.a.) (0) (n.a.) (0) (n.a.)

E 0/5 1/3 n.a. 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1

(0) (0) (n.a.) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0)

26

Zusamm

enfassung der Ergebnisse

Page 35: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

F 1/9 1/12 0/13 0/11 0/11 n.a. n.a. 0/7 0/3 n.a. 0/3 n.a. 0/6 0/6

(0) (0) (0) (0) (0) (n.a.) (n.a.) (0) (0) (n.a.) (0) (n.a.) (0) (0)

G 0/19 12/25 15/16 8/15 9/12 4/13 9/14 7/10 5/11 1/10 6/10 n.a. 2/10 4/9

(0) (0-

325)

(0-

125)

(0-75) (0-

100)

(0) (0-

300)

(0-

275)

(0-

150)

(75) (0-

200)

(n.a.) (25-

100)

(0-

100)

H 1/7 0/9 0/9 0/8 0/10 0/7 0/10 0/10 1/3 0/7 n.a. n.a. n.a. 0/6

(0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (550) (0) (n.a.) (n.a.) (n.a.) (0)

I 0/7 0/6 n.a. 0/4 0/5 n.a. 0/5 0/5 0/5 n.a. 0/4 1/3 0/4 0/3

(0) (0) (n.a.) (0) (0) (n.a.) (0) (0) (0) (n.a.) (0) (0) (0) (0)

J 0/3 0/2 0/2 0/2 0/2 0/2 0/2 0/2 0/2 0/2 n.a. 0/2 0/2 0/2

(0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (n.a.) (0) (0) (0)

K 1/5 0/6 0/7 0/8 1/8 0/7 2/7 0/7 0/7 1/7 2/9 1/6 n.a. n.a.

(0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (75) (0-25) (0) (n.a.) (n.a.)

L n.a. 4/5 3/8 3/10 9/15 6/8 5/9 6/11 1/5 3/8 2/5 0/8 0/4 2/5

(n.a.) (50-

475)

(0-50) (0-

125)

(0-75) (0-

125)

(0-

200)

(0-25) (50) (0-

100)

(0) (0) (0) (0-25)

M n.a. n.a. 2/6 n.a. 0/9 1/10 0/3 0/2 n.a. 0/3 0/3 0/6 0/5 0/4

(n.a.) (n.a.) (25-

50)

(n.a.) (0) (0) (0) (0) (n.a.) (0) (0) (0) (0) (0)

N n.a. n.a. n.a. 0/3 0/2 0/2 0/2 0/2 0/1 0/3 0/2 0/1 0/1 0/2

(n.a.) (n.a.) (n.a.) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0)

Zusamm

enfassung der Ergebnisse

27

Page 36: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Tab. 6: Saisonaler Nachweis von Taeniidae-Eiern bei in Gehegen lebenden Europäischen Grauwölfen (modifiziert

nach BINDKE et al. 2017) Monatliche Nachweisfrequenz von Taeniidae-Eiern bei den teilnehmenden zoologischen Einrichtungen (positive

Proben/gesammelte Proben). In Klammern angegeben ist die mittels McMaster-Methode bestimmte Eizahl pro Gram Kot

(EpG).

Tier

park

Okt

. 201

2

Nov

. 201

2

Dez

. 201

2

Jan.

201

3

Feb.

201

3

Mär

z 20

13

Apr.

2013

Mai

201

3

Juni

201

3

Juli

2013

Aug.

201

3

Sep.

201

3

Okt

. 201

3

Nov

. 201

3

A 0/2 0/2 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1

(0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0)

B 0/20 0/23 0/15 0/13 0/13 0/13 0/14 0/12 0/10 0/12 0/11 0/11 0/11 0/10

(0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0)

C n.a. 3/6 1/6 0/8 0/11 1/6 1/8 2/7 1/6 2/5 0/6 0/5 2/6 0/9

(n.a.) (0-50) (25) (0) (0) (0) (25) (0-

200)

(0) (0) (0) (0) (0-

7750)

(0)

D 0/6 1/10 0/10 0/7 2/5 0/3 1/3 n.a. n.a. n.a. 0/3 n.a. 0/7 n.a.

(0) (0) (0) (0) (0-

275)

(0) (0) (n.a.) (n.a.) (n.a.) (0) (n.a.) (0) (n.a.)

E 0/5 0/3 n.a. 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 1/1 0/1 0/1

(0) (0) (n.a.) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (325) (0) (0)

28

Zusamm

enfassung der Ergebnisse

Page 37: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

F 5/9 0/12 0/13 0/11 0/11 n.a. n.a. 0/7 0/3 n.a. 0/3 n.a. 1/6 0/6

(0) (0) (0) (0) (0) (n.a.) (n.a.) (0) (0) (n.a.) (0) (n.a.) (0) (0)

G 2/19 1/25 1/16 6/15 0/12 0/13 0/14 0/10 0/11 0/10 0/10 n.a. 0/10 0/9

(0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (n.a.) (0) (0)

H 0/7 0/9 0/9 0/8 0/10 1/7 1/10 0/10 0/3 0/7 n.a. n.a. n.a. 0/6

(0) (0) (0) (0) (0) (25) (0) (0) (0) (0) (n.a.) (n.a.) (n.a.) (0)

I 0/7 0/6 n.a. 0/4 0/5 n.a. 0/5 0/5 0/5 n.a. 0/4 0/3 0/4 0/3

(0) (0) (n.a.) (0) (0) (n.a.) (0) (0) (0) (n.a.) (0) (0) (0) (0)

J 0/3 0/2 0/2 0/2 0/2 0/2 0/2 0/2 0/2 0/2 n.a. 0/2 0/2 0/2

(0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (n.a.) (0) (0) (0)

K 0/5 0/6 0/7 0/8 0/8 0/7 0/7 0/7 0/7 1/7 0/9 0/6 n.a. n.a.

(0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (n.a.) (n.a.)

L n.a. 0/5 0/8 0/10 2/15 0/8 0/9 0/11 0/5 0/8 0/5 0/8 0/4 0/5

(n.a.) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0)

M n.a. n.a. 0/6 n.a. 0/9 0/10 0/3 0/2 n.a. 0/3 0/3 0/6 0/5 0/4

(n.a.) (n) (0) (n.a.) (0) (0) (0) (0) (n.a.) (0) (0) (0) (0) (0)

N n.a. n.a. n.a. 0/3 0/2 0/2 0/2 0/2 0/1 0/3 0/2 0/1 0/1 0/2

(n.a.) (n) (n.a.) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0)

Zusamm

enfassung der Ergebnisse

29

Page 38: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Tab. 7: Saisonaler Nachweis von Alaria alata-Eiern bei in Gehegen lebenden Europäischen Grauwölfen (modifiziert

nach BINDKE et al. 2017)

Monatliche Nachweisfrequenz von Alaria alata-Eiern bei den teilnehmenden zoologischen Einrichtungen (positive

Proben/gesammelte Proben). In Klammern angegeben ist die mittels McMaster-Methode bestimmte Eizahl pro Gram Kot

(EpG).

Tier

park

Okt

. 201

2

Nov

. 201

2

Dez

. 201

2

Jan.

201

3

Feb.

201

3

Mär

z 20

13

Apr.

2013

Mai

201

3

Juni

201

3

Juli

2013

Aug.

201

3

Sep.

201

3

Okt

. 201

3

Nov

. 201

3

A 0/2 0/2 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1

(0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0)

B 0/20 0/23 0/15 0/13 0/13 0/13 0/14 0/12 0/10 0/12 0/11 0/11 0/11 0/10

(0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0)

C n.a. 5/6 0/6 0/8 1/11 0/6 0/8 0/7 0/6 2/5 0/6 4/5 6/6 8/9

(n.a.) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0-75) (0-75)

D 0/6 0/10 0/10 0/7 1/5 0/3 0/3 n.a. n.a. n.a. 0/3 n.a. 0/7 n.a.

(0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (n.a.) (n.a.) (n.a.) (0) (n.a.) (0) (n.a.)

E 1/5 0/3 n.a. 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1 0/1

(0) (0) (n.a.) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0)

F 0/9 0/12 0/13 0/11 0/11 n.a. n.a. 0/7 0/3 n.a. 0/3 n.a. 0/6 0/6

(0) (0) (0) (0) (0) (n.a.) (n.a.) (0) (0) (n.a.) (0) (n.a.) (0) (0)

30

Zusamm

enfassung der Ergebnisse

Page 39: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

G 1/19 0/25 0/16 0/15 0/12 0/13 0/14 0/10 0/11 0/10 0/10 n.a. 0/10 0/9

(0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (n.a.) (0) (0)

H 0/7 2/9 1/9 0/8 0/10 0/7 0/10 0/10 0/3 0/7 n.a. n.a. n.a. 1/6

(0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (n.a.) (n.a.) (n.a.) (0)

I 0/7 0/6 n.a. 0/4 0/5 n.a. 0/5 0/5 0/5 n.a. 0/4 0/3 0/4 0/3

(0) (0) (n.a.) (0) (0) (n.a.) (0) (0) (0) (n.a.) (0) (0) (0) (0)

J 0/3 0/2 0/2 0/2 0/2 0/2 0/2 0/2 0/2 0/2 n.a. 0/2 0/2 0/2

(0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (n.a.) (0) (0) (0)

K 0/5 0/6 0/7 0/8 1/8 0/7 0/7 0/7 0/7 1/7 0/9 3/6 n.a. n.a.

(0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (n.a.) (n.a.)

L n.a. 0/5 0/8 0/10 0/15 0/8 0/9 0/11 0/5 0/8 0/5 0/8 0/4 0/5

(n.a.) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0)

M n.a. n.a. 0/6 n.a. 0/9 0/10 0/3 0/2 n.a. 0/3 0/3 0/6 0/5 0/4

(n.a.) (n.a.) (0) (n.a.) (0) (0) (0) (0) (n.a.) (0) (0) (0) (0) (0)

N n.a. n.a. n.a. 0/3 0/2 0/2 0/2 0/2 0/1 0/3 0/2 0/1 0/1 0/2

(n.a.) (n.a.) (n.a.) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0)

Zusamm

enfassung der Ergebnisse

31

Page 40: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

32 Zusammenfassung der Ergebnisse

Die folgenden Abbildungen stellen den monatlichen Prozentsatz positiver Proben für die jeweiligen Helminthenspezies (Abbildung 3) sowie die Detektionsfrequenz der Helminthenspezies in den einzelnen zoologischen Einrichtungen (Abbildung 4) dar.

Abb. 3: Monatliche Detektionsfrequenz der jeweiligen Helminthenspezies in den zoologischen Einrichtungen (modifiziert nach BINDKE et al. 2017)

Abb. 4: Detektionsfrequenz der jeweiligen Helminthenspezies je zoologischer Einrichtung (modifiziert nach BINDKE et al. 2017)

Page 41: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Zusammenfassung der Ergebnisse 33

Als seltene Parasiten wurden mit einer Häufigkeit von 0,58 % Spirocerca lupi, mit

0,19 % Opisthorchis spp. und mit 0,10 % Diphyllobothrium latum nachgewiesen. Auch

erste Larven von Angiostrongylus vasorum wurden identifiziert, wobei die Frequenz

von 0,67 % als unterrepräsentiert angesehen werden kann, da die Sedimentations-

Flotations-Methode keinen sicheren Nachweis für Lungenwurmlarven darstellt.

Neben diesen Wolf-assoziierten Parasiten wurden auch gastrointestinale Passanten

wie Porrocaecum spp. mit einem Auftreten in 2,59 % aller Proben, Parascaris equorum

mit 0,86 %, Nematodirus spp. mit 0,48 %, Echinuria und Heterakis spp. mit jeweils

0,38 %, Moniezia spp. mit 0,29 %, Ascaris suum mit 0,19 %, Acanthocepala spp. mit

0,10 % und Paramphistomum spp. mit 0,10 % gefunden. Eier von Fasciola hepatica

wurden mit einer Häufigkeit von 5,86 % identifiziert. Bei diesem Trematoden ist nicht

sicher, ob dieser vom Wolf selbst, den Beutetieren oder aber von beiden stammt.

Ebenso wurden Kokzidien-Oozysten bei 4,90 % der Proben detektiert, konnten aber

nicht sicher dem Wolf oder den Futtertieren zugeordnet werden, da sie unsporuliert

vorlagen oder durch den Gefrier- und Tauvorgang morphologisch derart verändert

waren, dass nicht hinreichend sicher 2 bzw. 4 Sporozysten erkennbar waren.

Ergebnisse der statistischen Analysen

Die statistische Analyse wurde basierend auf den 156 monatlichen Datenpunkten zur

Parasitenanwesenheit/-abwesenheit auf Zooebene mittels generalisierter linearer

gemischter Modelle (GLMM) durchgeführt.

Ein Einfluss des Managements konnte nur für die vier häufigsten Parasitenarten

geprüft werden (Ancylostomatidae, Capillaria / Eucoleus spp., Taeniidae und T. canis).

Die Gabe von Anthelminthika war mit dem Auffinden von Ancylostomatidae-Eiern

negativ korreliert. Bei allen anderen Managementfaktoren konnten für keinen

Parasiten signifikante Einflüsse nachgewiesen werden. Auch wurden keine

signifikanten Unterschiede für die Häufigkeit des Auftretens der einzelnen

Helmintheneier im saisonalen Verlauf im Sinne der 4 Jahreszeiten festgestellt werden

Page 42: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

34 Zusammenfassung der Ergebnisse

(Tabellen 8 - 11). Jedoch wurde eine höhere Wahrscheinlichkeit des Auffindens von

Ancylostomatidae- und T. canis-Eiern mit zunehmender Anzahl der Proben pro Monat

und Zoo beobachtet (Tabelle 12 und 13).

Tab. 8: GLMM-Ergebnisse für Ancylostomatidae mit verschiedenen Variablen (modifiziert nach BINDKE et al. 2017)

Variable Geschätzter Koeffizient

Standard-fehler

z P

Schnittpunkt der Y-Achse -3.1528 1.0817 -2.915 0.00356 Winter 2013 -0.3457 0.8512 -0.406 0.68468

Frühling 2013 1.8095 0.8916 2.030 0.04240 Sommer 2013 1.1719 0.9258 1.266 0.20558

Herbst 2013 1.6651 0.8421 1.977 0.04800 Probenanzahl 0.7052 0.1399 5.042 4.61e-07 Anthelminthische

Behandlung

-1.9807 0.9390 -2.109 0.03490

Signifikante P-Werte sind in fett hervorgehoben.

Likelihood-Ratio-Test zum Vergleich des Gesamtmodells mit einem Null-Modell,

welches nur den Zufallseffekt enthält: 𝑥2 =32.966, df = 6, P = 1.064e-0.5.

Page 43: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Zusammenfassung der Ergebnisse 35

Tab. 9: GLMM-Ergebnisse für Toxocara canis mit verschiedenen Variablen (modifiziert nach BINDKE et al. 2017)

Variable Geschätzter Koeffizient

Standard-fehler

z P

Schnittpunkt der Y-Achse -2.33985 1.02538 -2.282 0.0225 Winter 2013 -1.29785 0.72940 -1.779 0.0752

Frühling 2013 -0.60190 0.71860 -0.838 0.4023

Sommer 2013 -2.70262 1.23124 -2.195 0.0282 Herbst 2013 -2.07825 0.87901 -2.364 0.0181 Probenanzahl 0.19986 0.08561 2.335 0.0196 Anthelminthische

Behandlung

0.41279 0.94522 0.437 0.6623

Signifikante P-Werte sind in fett hervorgehoben.

Likelihood-Ratio-Test zum Vergleich des Gesamtmodells mit einem Null-Modell,

welches nur den Zufallseffekt enthält: 𝑥2 = 24.952, df = 6, P = 0.0003486. Tab. 10: GLMM-Ergebnisse für Capillaria / Eucoleus spp. mit verschiedenen Variablen (modifiziert nach BINDKE et al. 2017)

Variable Geschätzter Koeffizient

Standard-fehler

z P

Schnittpunkt der Y-Achse -3.29812 1.88567 -1.749 0.0803

Winter 2013 -1.22919 0.89753 -1.369 0.1708

Frühling 2013 -0.82391 0.94777 -0.869 0.3847

Sommer 2013 -0.18422 1.09981 -0.168 0.8670

Herbst 2013 0.99429 1.04862 -0.984 0.3430

Probenanzahl -0.01123 0.14269 -0.079 0.9372

Anthelminthische Behandlung 3.86998 2.08820 1.853 0.0638

Likelihood-Ratio-Test zum Vergleich des Gesamtmodells mit einem Null-Modell,

welches nur den Zufallseffekt enthält: 𝑥2 = 6.5639, df = 6, P = 0.3631.

Page 44: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

36 Zusammenfassung der Ergebnisse

Tab. 11: GLMM-Ergebnisse für Taeniidae mit verschiedenen Variablen (modifiziert

nach BINDKE et al. 2017)

Variable Geschätzter Koeffizient

Standard- fehler

z P

Schnittpunkt der Y-Achse -5.58920 1.99841 -2.797 0.0052 Winter 2013 -0.77179 0.83946 -0.919 0.3580

Frühling 2013 -0.05685 0.86827 -0.066 0.9478

Sommer 2013 -0.16272 1.05442 -0.154 0.8774 Herbst 2013 -1.20535 1.00961 -1.194 0.2325 Probenanzahl 0.12855 0.09155 1.404 0.1603 Anthelminthische Behandlung 1.57436 1.25347 1.256 0.2091

Wildtiere als Futter 1.87909 1.49423 1.258 0.2086

Signifikante P-Werte sind in fett hervorgehoben.

Likelihood-Ratio-Test zum Vergleich des Gesamtmodells mit einem Null-Modell,

welches nur den Zufallseffekt enthält: 𝑥2 = 12.584, df = 7, P = 0.08292.

Page 45: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Zusammenfassung der Ergebnisse 37

Tab. 12: Ergebnisse der Vergleiche zwischen den Jahreszeiten für Ancylostomatidae (modifiziert nach BINDKE et al. 2017)

Zeitspanne Geschätzter Koeffizient

Standard- fehler

z P

Winter 2013 - Herbst 2012 -0.3457 0.8512 -0.406 0.9942

Frühling 2013 - Herbst 2012 1.8095 0.8916 2.030 0.2498

Sommer 2013 - Herbst 2012 1.1719 0.9258 1.266 0.7103

Herbst 2013 - Herbst 2012 1.6651 0.8421 1.977 0.2750

Frühling 2013 - Winter 2013 2.1552 0.8332 2.587 0.0719

Sommer 2013 - Winter 2013 1.5176 0.8621 1.760 0.3946

Herbst 2013 - Winter 2013 2.0108 0.7908 2.543 0.0806

Sommer 2013 - Frühling 2013 -0.6376 0.8435 -0.756 0.9424

Herbst 2013 - Frühling 2013 -0.1445 0.7190 -0.201 0.9996

Herbst 2013 - Sommer 2013 0.4932 0.7834 0.630 0.9700

Die P-Werte wurden nach der single-step-Methode angepasst, mittels der Funktion

glht des Pakets multicomp in R.

Page 46: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

38 Zusammenfassung der Ergebnisse

Tab. 13: Ergebnisse der Vergleiche zwischen den Jahreszeiten für Toxocara canis (modifiziert nach BINDKE et al. 2017)

Zeitspanne Geschätzter Koeffizient

Standard- fehler

z P

Winter 2013 - Herbst 2012 -1.2978 0.7294 -1.779 0.373

Frühling 2013 - Herbst 2012 -0.6019 0.7186 -0.838 0.915

Sommer 2013 - Herbst 2012 -2.7026 1.2312 -2.195 0.173

Herbst 2013 - Herbst 2012 -2.0782 0.8790 -2.364 0.119

Frühling 2013 - Winter 2013 0.6959 0.6618 1.052 0.824

Sommer 2013 - Winter 2013 -1.4048 1.1872 -1.183 0.752

Herbst 2013 - Winter 2013 -0.7804 0.8230 -0.948 0.872

Sommer 2013 - Frühling 2013 -2.1007 1.1713 -1.793 0.365

Herbst 2013 - Frühling 2013 -1.4763 0.7970 -1.852 0.331

Herbst 2013 - Sommer 2013 0.6244 1.2464 0.501 0.987

Die P-Werte wurden nach der single-step-Methode angepasst, mittels der Funktion

glht des Pakets multicomp in R.

Page 47: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Zusammenfassung der Ergebnisse 39

3.2 Wild lebende Wölfe

Probenmaterial und koproskopische Untersuchung

Zwischen Juni 2013 und Juni 2015 wurden insgesamt 69 Kotproben von drei

Wolfsrudeln aus Niedersachsen analysiert, wobei pro Monat zwischen 0 und 13

Proben vorhanden waren. Die Darstellung und Lage der Reviere dieser drei

niedersächsischen Wolfsrudel ist Abbildung 5 zu entnehmen.

Abb. 5: Lokalisation der drei beprobten Wolfsreviere in Niedersachsen mit Angabe der jeweiligen Probenanzahl Bundesländergrenzen sind in Schwarz, Flüsse in Blau und wichtige Straßen in Rot dargestellt.

58

5

6

Page 48: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

40 Zusammenfassung der Ergebnisse

Insgesamt konnten 11 verschiedene Parasiten-Eitypen gefunden werden, von denen

einige auch als gastrointestinale Passanten angesehen werden müssen.

Sieben Helmintheneier wurden mit hoher Frequenz detektiert, darunter 5 Nematoden

[Ancylostomatidae (Ancylostoma oder Uncinaria spp.), Capillaria / Eucoleus spp.,

T. leonina, T. canis und T. vulpis], 1 Cestode (Taeniidae) und 1 Trematode (A. alata).

In 60,87 % der Kotproben (42 von 69) wurde wenigstens einer dieser genannten

Eitypen gefunden.

Am häufigsten kamen Eier von Capillaria / Eucoleus spp. mit 31,88 % vor, gefolgt von

den Taeniidae mit 21,74 %, Ancylostomatidae mit 20,29 %, A. alata mit 15,94 %,

T. canis mit 13,04 % und T. leonina und T. vulpis mit jeweils 5,80 %. Eine tabellarische

Übersicht über die saisonalen Frequenzen der einzelnen Helminthenspezies bietet

Tabelle 14.

Page 49: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Tab. 14: Monatliche Detektionsfrequenz gastrointestinaler Helmintheneier (Anzahl der positiven Proben/Anzahl der Proben) der drei beprobten wild lebenden Wolfsrudel in Niedersachsen (modifiziert nach BINDKE et al. 2019)

In Klammern angegeben ist die mittels McMaster-Methode bestimmte Eizahl pro Gram Kot (EpG).

Mon

at

Pro

benz

ahl

A. c

anin

um /

U. s

teno

ceph

ala

T. c

anis

T. le

onin

a

T. v

ulpi

s

Cap

illaria

/ Eu

cole

us s

pp.

Taen

iidae

A. a

lata

Juni 2013 2 1/2 (0) 0/2 0/2 0/2 1/2 (25) 0/2 0/2

Juli 2013 n.a. n.a. n.a. n.a. n.a. n.a. n.a. n.a.

Aug. 2013 n.a. n.a. n.a. n.a. n.a. n.a. n.a. n.a.

Sep. 2013 2 1/2 (25) 1/2 (25) 0/2 0/2 1/2 (825) 0/2 2/2 (0)

Okt. 2013 1 1/1 (450) 1/1 (25) 0/1 1/1 (325) 1/1 (1275) 0/1 0/1

Nov. 2013 1 1/1 (200) 1/1 (550) 0/1 1/1 (25) 1/1 (500) 0/1 0/1

Dez. 2013 -

Jan. 2014

n.a. n.a. n.a. n.a. n.a. n.a. n.a. n.a.

Feb. 2014 2 0/2 2/2 (0-25) 0/2 0/2 1/2 (100) 1/2 (25) 2/2 (0)

März 2014 - Juli 2014 n.a. n.a. n.a. n.a. n.a. n.a. n.a. n.a.

Aug. 2014 1 0/1 0/1 0/1 1/1 (0) 1/1 (0) 0/1 0/1

Sep. 2014 6 1/6 (0) 0/6 1/6 (0) 0/6 0/6 2/6 (0) 1/6 (0)

Zusamm

enfassung der Ergebnisse

41

Page 50: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Okt. 2014 8 2/8 (25-100) 0/8 0/8 0/8 0/8 3/8 (0-25) 0/8

Nov. 2014 4 3/4 (0-50) 1/4 (50) 1/4 (25) 0/4 1/4 (0) 2/4 (0-100) 2/4 (0-25)

Dez. 2014 5 1/5 (0) 1/5 (25) 0/5 0/5 1/5 (25) 1/5 (0) 3/5 (0)

Jan. 2015 6 0/6 0/6 0/6 0/6 2/6 (0-75) 1/6 (175) 0/6

Feb. 2015 11 2/11 (100-

150)

2/11 (25) 1/11

(75)

1/11 (0) 6/11 (0-

200)

3/11 (200-

5625)

1/11 (50)

März 2015 5 0/5 0/5 0/5 0/5 1/5 (0) 1/5 (25) 0/5

Apr. 2015 4 0/4 0/4 0/4 0/4 1/4 (0) 0/4 0/4

Mai 2015 7 1/7 (0) 0/7 0/7 0/7 3/7 (0) 0/7 0/7

Juni 2015 4 0/4 0/4 0/4 0/4 1/4 (0) 0/4 0/4

42

Zusamm

enfassung der Ergebnisse

Page 51: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Zusammenfassung der Ergebnisse 43

Wie bei den in Gehegen lebenden Wölfen wurden Larvenstadien (1. Larve) von

Angiostrongulus vasorum detektiert, die Frequenz betrug 1,45 % (1 von 69). Wiederum

ist zu berücksichtigen, dass wegen der mangelnden Eignung des verwendeten

koproskopischen Verfahrens von einer Unterschätzung der Frequenz ausgegangen

werden kann. Mit 8,70 % wurden des Weiteren auch Kokzidien-Oozysten

nachgewiesen, welche zum Teil unsporuliert oder wiederum degradiert vorlagen,

vermutlich aufgrund des Einfrier- und Auftauprozesses. Entsprechend konnte keine

weiteren Differenzierungen vorgenommen und somit keinerlei Aussagen getroffen

werden, ob diese von den Wölfen, den Beutetiere oder beiden stammten. Auch wurden

Eier von A. suum mit einer Häufigkeit von 5,80 % und von F. hepatica mit 2,90 %

ermittelt. Bei Ersteren handelt es sich sicher, bei Letzteren wahrscheinlich um

gastrointestinale Passanten, da Wölfe als Beute oft Wildschweine bzw. Rot- und

Rehwild erjagen.

Page 52: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

44 Zusammenfassung der Ergebnisse

3.3 Differenzierung der Taeniidae

Die Speziesdifferenzierung der Taeniidae wurde mittels molekularbiologischer

Verfahren durchgeführt. Hierzu erfolgten PCRs und ein anschließendes Sequenzieren

eines Fragments der small subunit ribosomal RNA (SSU rRNA) sowie der NADH-

Dehydrogenase 1 (nad-1). Die SSU rRNA-Referenzsequenz für T. krabbei wurde aus

zwei adulten T. krabbei-Exemplaren generiert. Hierbei wurde festgestellt, dass das

SSU rRNA-Fragment keine Unterscheidung zwischen T. serialis und T. krabbei zulässt.

PCR und SSU rRNA-Sequenzierung waren für sieben von 15 positiven Kotproben der

wild lebenden Wölfe erfolgreich. Durch Sequenzierung des SSU rRNA-Fragments

konnte in zwei Fällen T. hydatigena identifiziert werden [98-100 % Identität, 96-98 %

query cover (QC)]. Aufgrund der nad1-Sequenz konnten zwei weitere positive Proben

als T. krabbei identifiziert werden (99 % Identität, 97 % QC). Bei drei Kotproben gelang

es das SSU rRNA-Fragment zu amplifizieren und sequenzieren, allerdings konnte

keine nad1 Sequenz generiert werden, um eine finale Speziesidentifizierung

durchführen zu können. Daher bleibt unklar, ob es sich bei diesen Proben um T. serialis oder T. krabbei handelt. Echinococcus spp. wurden molekularbiologisch nicht

nachgewiesen. Das Ergebnis der Speziesdifferenzierung der Taeniiden-positiven

Kotproben wildlebender Wölfe ist in Abbildung 6 graphisch dargestellt.

Page 53: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Zusammenfassung der Ergebnisse 45

Abb. 6: Ergebnisse der Taeniiden-Speziesdifferenzierung der positiv befundeten Kotproben wildlebender Wölfe

Für die in Gehegen lebenden europäischen Grauwölfe konnte bei 17 der 39 Taeniiden-

positiven Kotproben eine Speziesdifferenzierung erfolgen. Bei 14 Proben wurde mittels

des SSU rRNA-Fragments T. hydatigena identifiziert (99 % Identität, 97-100 % QC).

Bei drei Kotproben wurde T. krabbei anhand des nad1-Fragments sicher identifiziert

(99 % Identität, 97 % QC). Bei drei weiteren Kotproben ist nach dem SSU rRNA-

Fragment von T. serialis oder T. krabbei auszugehen, aber die Bestätigung mittels

nad1 Sequenz konnte aufgrund eines fehlendenden Amplifikationsproduktes nicht

durchgeführt werden. Echinococcus spp. konnten auch hier nicht nachgewiesen

werden. Abbildung 7 zeigt die Speziesdifferenzierung der Taeniiden-positiven

Kotproben von Wölfen in Gehegen.

0

2

4

6

8

10

12

14

16

T. hydatigena T. krabbei T. serialis / T. krabbei nicht bestimmbar

positiv negativ

Anz

ahl T

aeni

iden

eier

-pos

itive

r K

otpr

oben

Page 54: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

46 Zusammenfassung der Ergebnisse

Anz

ahl T

aeni

iden

pos

itive

r Kot

prob

en

Abb. 7: Ergebnisse der Taeniiden-Speziesdifferenzierung der positiv befundeten Kotproben in Gehegen gehaltener Wölfe

Die Abbildungen 8 und 9 stellen die prozentualen Verteilungen dieser Ergebnisse für

die wildlebenden und in Gehegen gehaltenen Wölfe dar.

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

T. hydatigena T. krabbei T. serialis / T. krabbei nicht bestimmbar

positiv negativ

Page 55: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Zusammenfassung der Ergebnisse 47

Abb. 8: Prozentuale Verteilung der Taeniiden-Spezies in Kotproben der wildlebenden Wölfe

Abb. 9: Prozentuale Verteilung der Taeniiden-Spezies in Kotproben der in Gehegen gehaltenen Wölfe

T. hydatigena

13,33%

T. krabbei13,33%

T. serialis / T. krabbei

20,00%

nicht bestimmbar

53,33%

T. hydatigena

35,90%

T. krabbei7,69%

T. serialis / T. krabbei

7,69%

nicht bestimmbar

48,72%

Page 56: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

48 Zusammenfassung der Ergebnisse

3.4 Vergleich der koproskopischen Ergebnisse

Vergleicht man die Ergebnisse der koproskopischen Untersuchung der wildlebenden

Wölfe (69 Kotproben) mit denen der in Gehegen gehaltenen Wölfe (1041 Kotproben)

mittels Chi-Quadrat-Test bzw. dem Exakten Test nach Fisher, so wurden T. canis, T. leonina, Capillaria / Eucoleus spp., A. alata und Taeniidae signifikant häufiger bei

wildlebenden Europäischen Wölfen gefunden. Für Ancylostomatidae und T. vulpis lag

jedoch kein signifikanter Unterschied vor.

Tabelle 15 zeigt die prozentuale Häufigkeit der einzelnen Helminthenspezies für die

wildlebenden und in Gehegen gehaltenen Wölfe.

Tab. 15: Vergleich der Nachweisfrequenz der verschiedenen Helminthenspezies bei wild lebenden und in Gehegen gehaltenen Wölfen (modifiziert nach BINDKE et

al. 2017)

Helminthen- spezies

Frequenz bei wildlebenden Wölfen (%)

Freuenz bei in Gehegen gehaltenen Wölfen (%)

P-Wert Odds ratio

Konfidenz intervall (95%)

A. caninum / U. stenocephala

20,29 30,84 0,078 0,57 0,29 - 1,06

T. canis 13,04 5,19 0,013 2,74 1,13 - 5,95

T. leonina 5,80 1,25 0,018 4,85 1,12 - 16,29

T. vulpis 5,80 3,65 0,326 1,62 0,41 - 4,72

Capillaria / Eucoleus spp.

31,88 19,88 0,021 1,89 1,06 - 3,27

Taeniidae 21,74 3,75 <0,001 6,93 3,34 - 13,79

A. alata 15,94 3,65 <0,001 4,99 2,19 - 10,62

Signifikante P-Werte sind in fett hervorgehoben.

Page 57: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Übergreifende Diskussion 49

4. Übergreifende Diskussion

4.1 Übersicht

Ziel dieser Arbeit war es, die gastrointestinale Helminthenfauna von in Gehegen

gehaltenen Europäischen Wölfen (Canis lupus lupus) aus deutschen Zoos mit wild

lebenden Wölfen aus Niedersachen zu vergleichen. Eine parasitologische

Untersuchung der seit dem Jahre 2000 wieder in Deutschland wild lebenden Wölfe

gibt nicht nur Aufschluss über die Helminthenfauna und potenzielle Zoonoserisiken,

sondern liefert auch Hinweise auf das Nahrungsspektrum der Wölfe.

In dieser Studie wurden 1041 Kotproben von 72 Europäischen Wölfen aus 14

zoologischen Einrichtungen und insgesamt 18 Gehegen aus ganz Deutschland im

Zeitraum von Oktober 2012 bis November 2013 untersucht. Des Weiteren wurden 69

Kotproben von 3 verschiedenen niedersächsischen Wolfsrudeln aus freier Wildbahn

zwischen Juni 2013 und Juni 2015 analysiert. Von den Proben wild lebender Wölfe

enthielten 60,87 % (42/69) Eier von Wolf-assoziierten Parasiten, bei den Gehegetieren

waren es 44,76 % (466/1041).

Zu den nachgewiesenen Parasiten gehören Taeniiden, Hakenwürmer, Rundwürmer,

Peitschenwürmer, Haarwürmer und Darmsaugwürmer. Alle gefundenen Parasiten

wurden bereits bei wild lebenden Wölfen in Europa nachgewiesen (CRAIG u. CRAIG

2005; HERMOSILLA et al. 2017; LESNIAK et al. 2017b, SEGOVIA et al. 2001). Im

Vergleich der wild lebenden zu den Gehege gehaltenen Wölfen war festzustellen, dass

die meisten Parasiten mit indirektem Lebenszyklus und/oder Einschaltung

paratenischer Wirte signifikant häufiger bei den wild lebenden als bei den Gehege

gehaltenen Wölfen auftraten. Hierzu gehören die Taeniiden, A. alata, Capillaria / Eucoleus spp., T. canis und T. leonina. Da die Nahrungszusammensetzung der wild

lebenden Tiere sich von der der Gehege gehaltenen Wölfe in großen Teilen

unterschied (WAGNER et al. 2012), war dieses Ergebnis zu erwarten.

Auch wurden die Zootiere anthelminthisch behandelt, was die Ergebnisse ebenfalls

mutmaßlich beeinflusst hat. Anthelminthische Behandlungen fanden entweder

Page 58: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

50 Übergreifende Diskussion

strategisch bis zu vier Mal pro Jahr oder nach positiver koproskopischer Untersuchung

statt. Dennoch hatten die Behandlungen mit Anthelminthika einen geringeren Einfluss

als erwartet, da die Detektionsfrequenz von Hakenwürmern und Trichuris spp. keinen

signifikanten Unterschied zwischen Gehege gehaltenen und wild lebenden Wölfen

zeigte. Möglicherweise waren die anthelminthischen Behandlungen im Falle der

Hakenwürmer nicht frequent genug bzw. es wurden Präparate eingesetzt, die eine

ungenügende Wirksamkeit gegen Trichuris vulpis aufwiesen.

Anhand eines generalisierten linearen gemischten Modells wurde außerdem

untersucht, ob saisonale Unterschiede im Endoparasitenbefall bei Gehege gehaltenen

Wölfen vorliegen, wie es bei anderen Karnivoren, wie z.B. dem Fuchs (REPERANT et

al. 2007) und Haushunden (NIJSSE et al. 2016) bereits beschrieben wurde. Für die

wild lebenden Wölfe konnte hingegen kein saisonaler Unterschied analysiert werden.

Dies könnte unter anderem darauf zurückzuführen sein, dass die monatlichen Proben

nicht individuellen Einzeltieren zugeordnet werden konnten und somit auf Zoo-Ebene

gepoolt werden mussten. Ebenfalls könnte eine zu geringe Probenanzahl eine Rolle

spielen. Ein saisonales Parasitenmuster bei wildlebenden Wölfen durch An- oder

Abwesenheit von Nachwuchs wurde postuliert (BRYAN et al. 2012), da z.B. Toxocara canis v.a. bei Jungtieren vorkommt. Ein saisonales Muster könnte aber auch vom

endokrinologischen Status abhängig sein, wie es für den Hund angenommen wird

(NIJSSE et al. 2016). Studien mit größerer Probenzahl und auf Einzeltierebene wären

vermutlich erfolgversprechender.

Bezüglich der Gehege gehaltenen Wölfe gibt es eine Studie in deutschen Zoos, die

Helminthen der Wölfe inkludiert (MARKOWSKI 2013). Hierbei wurden 481

Datenpunkte anhand von Angaben aus Krankendateien, Laborbefunden und

Sektionsberichten, hauptsächlich von Timber- und Tundrawölfen aus 12 zoologischen

Einrichtungen erhoben. Die von MARKOWSKI (2013) auf diese Weise am häufigsten

ermittelten Parasitenspezies stellten Askariden mit knapp 20 %, gefolgt von Kokzidien

(13,7 %) und Capillaria spp. (10,2 %) dar. Im Gegensatz dazu traten bei den in

Gehegen gehaltenen Wölfen der vorliegenden Studie Ancylostomatidae mit gut 30 %

gefolgt von Capillaria spp. mit knapp 20 % am häufigsten auf.

Page 59: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Übergreifende Diskussion 51

Aus Polen gibt es noch eine weitere Studie, die Helminthen bei Wölfen in zoologischen

Einrichtungen und in freier Wildbahn miteinander vergleicht (SZAFRAŃSKA et al.

2010). Hierbei waren die am häufigsten gefundenen Parasiteneier bei den in Gehegen

gehaltenen Wölfen solche von Ancylostomatidae (35,9 %), wobei sich eine ähnlicher

Detektionsfrequenz wie in der vorliegenden Arbeit (30,84 %) zeigt. Während in der

vorliegenden Arbeit Capillaria / Eucoleus spp. mit 19,88 % den zweithäufigsten Eityp

darstellte, war es in der polnischen Studie Trichuris vulpis (15,5%) und Capillaria /

Eucoleus spp. konnte nicht nachgewiesen werden. In beiden Studien trat als

dritthäufigster Parasit Toxocara canis (3,9 % bzw. 5,19 %) bei den in Gehegen

gehaltenen Wölfen auf.

Eier von Alaria alata (87,5 %), Eucoleus aerophilus (31,0 %) und Spirocerca lupi (12,5 %) waren die am häufigsten nachgewiesenen Parasiteneitypen bei freilebenden

Wölfen in der polnischen Studie (SZAFRAŃSKA et al. 2010). In der vorliegenden

Arbeit hingegen wurde Alaria alata mit einer deutlich geringeren Rate von 3,65 %

diagnostiziert. Die Raten von Capillaria / Eucoleus spp. mit 31,88 %, welche in der

vorliegenden Arbeit die am häufigsten nachgewiesenen Parasiten bei wilden Wölfen

darstellten, waren jedoch vergleichbar zu den frei lebenden Wölfen der polnischen

Studie. Die unterschiedlichen Ergebnisse der vorabgenannten und nachfolgenden

Studien sind dadurch erklärbar, dass zumeist keine Kotproben untersucht, sondern

Sektionen durchgeführt wurden und zudem regionale Klima- und kulturlandschaftliche

Unterschiede zwischen Polen (Klima deutlich kontinentaler) und Deutschland

bestehen. Auch könnte sich das Beutetierspektrum in einigen Teilen geringgradig

unterscheiden und somit zu höherem oder niedrigerem Auftreten von Infektionen mit

Helminthen führen.

Eine aktuelle Studie befasst sich mit den Einflussfaktoren auf die Endoparasitenbürde

und -zusammensetzung bei wild lebenden Wölfen in Deutschland anhand von

Sektionen (LESNIAK et al. 2017b). Dabei wurden T. krabbei und A. alata als die

häufigsten Parasitenspezies identifiziert, gefolgt von Crenosoma vulpis, C. plica und

C. aerophila (LESNIAK et al. 2017b). Im Vergleich dazu ergaben die koproskopischen

Untersuchungen der vorliegenden Arbeit, dass bei wildlebenden Wölfen Eier von

Capillaria spp. gefolgt von Taeniidae und bei den in Gehegen gehaltenen Wölfen

Page 60: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

52 Übergreifende Diskussion

Ancylostomatidae gefolgt von Capillaria spp. am häufigsten ausgeschieden wurden.

Insgesamt ist zu beachten, dass die erhobenen Daten bei vielen Studien auf Sektionen

toter Individuen beruhen (GUBERTI et al. 1993; SHIMALOV u. SHIMALOV 2000;

SEGOVIA et al. 2001; LESNIAK et al. 2017b), wodurch sich Differenzen zu

koproskopischen Untersuchungen ergeben können.

Page 61: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Übergreifende Diskussion 53

4.2 Häufig nachgewiesene Parasiteneitypen

4.2.1 Ancylostomatidae Hakenwurmeier (Ancylostomatidae) waren mit 30,84 % die am häufigsten detektierten

Eier der in Gehegen gehaltenen Wölfe und wurden in 12 von 14 zoologischen

Einrichtungen nachgewiesen. Diese Detektionsfrequenz ist vergleichbar mit den

Ergebnissen aus polnischen Zoos (35,9 %, SZAFRANSKA et al. 2010). In einer

Metaanalyse zu Wölfen in palaearktischen Regionen wurde mit 44,9 % ebenfalls eine

hohe Prävalenz ermittelt (CRAIG und CRAIG 2005). Auch bei den wild lebenden

Wölfen in Deutschland wurden in dieser Arbeit Hakenwurmeier mit recht hoher

Frequenz von 20,29 % aufgefunden, während LESNIAK et al. (2017b) mittels Sektion

Uncinaria stenocephala bei nur 11 % der deutschen wild lebenden Wölfe nachwiesen.

MARKOWSKI (2013) hingegen berichtete von Infektionen mit Hakenwürmern bei

weniger als 2 % der Gehege gehaltenen Wölfe aus deutschen Zoos, was vermutlich

damit begründet werden kann, dass keine Kotproben untersucht wurden, sondern eine

Auswertung von Unterlagen zu Krankheitsfällen erfolgte. Da Infektionen mit

Strongyliden häufig subklinisch oder asymptomatisch verlaufen, spiegeln diese Daten

nicht die tatsächliche Infektionsrate wieder.

Eine mögliche Ursache ist ein höherer Infektionsdruck in Zoos und somit ein stärkerer

Befall mit Hakenwürmern als bei freilebenden Wölfen, da eine Akkumulation der

infektiösen Eier auf einer viel kleineren Fläche als im Freiland stattfindet. Andererseits

könnte es durch die Futterzusammensetzung der in den zoologischen Einrichtungen

gehaltenen Wölfe auch zu einer Überproportionalität von Hakenwurmeiern gekommen

sein, da möglicherweise Strongyliden-Eier der Futtertiere mitgezählt wurden. Dies ist

jedoch auch für die wild lebenden Wölfe anzunehmen. Innerhalb der zoologischen

Einrichtungen hat das Entwurmungsmanagement einen Einfluss auf die Häufigkeit der

Ancylostomatidae. So konnte in der vorliegenden Arbeit nachgewiesen werden, dass

die Verabreichung von Anthelminthika die Ausscheidung von Ancylostomatidae-Eiern

im Vergleich zu zoologischen Einrichtungen ohne Entwurmungsregime signifikant

reduzierte. Dennoch waren 12 von 14 Einrichtungen positiv für diese Parasiten, was

insbesondere für einen möglichen, jedoch als selten einzuschätzenden Befall mit A.

Page 62: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

54 Übergreifende Diskussion

caninum von Interesse ist, da dieser zur sogenannten larva migrans cutanea bei

Menschen führen kann. Jedoch besitzt auch U. stenocephala zoonotisches Potential,

dieses ist jedoch vergleichsweise gering und auch das pathologische Potenzial für

Menschen ist geringer als bei A. caninum. Dennoch sollten Tierpfleger und andere

Personen, die Kontakt zu mit Wolfskot kontaminierten Gegenständen, Flächen und

Böden haben, Handschuhe tragen sowie Hände und Schuhe sorgfältig reinigen,

nachdem sie beispielsweise die Gehege betreten haben.

4.2.2 Capillaria und Eucoleus spp. Eier von Capillaria / Eucoleus spp. (Haarwürmer) waren die am zweithäufigsten

detektierten Parasiteneitypen bei in Gehegen gehaltenen Wölfen (19,88 %, in 10 von

14 Zoos nachgewiesen) und der häufigste Eityp bei wild lebenden Wölfen (31,88 %).

Im Vergleich dazu präsentierte MARKOWSKI (2013) für deutsche Zoowölfe eine

Prävalenz von 10,2 %, wohingegen LESNIAK et al. (2017b) Prävalenzraten von 15 %

für C. aerophila und 25 % für C. plica bei deutschen wild lebenden Wölfen anhand von

Sektionen ermittelten. BAGRADE et al. (2009) berichten eine Prävalenz von 36,4 %

für C. aerophila bei wild lebenden Wölfen aus Lettland, was mit den Ergebnissen der

vorliegenden Arbeit vergleichbar ist. HERMOSILLA et al. (2017) wies hingegen

Capillaria spp. nur bei 16 % der Kotproben wild lebender Wölfe in Kroatien nach.

Carnivoren infizieren sich durch Aufnahme von embryonierten Eiern oder Erdwürmern,

die infektiöse Larven in ihrem Inneren enthalten. Die am häufigsten vorkommenden

Arten sind C. aerophila (syn. Eucoleus aerophilus), C. putorii (syn. Aonchotheca putorii), C. plica (syn. Pearsonema plica) und C. hepatica (EPE et al. 2004). Bei

dänischen Füchsen aus freier Wildbahn wurde C. plica und C. aerophila mit hoher

Prävalenz detektiert (SAEED et al. 2006). Da C. plica-Eier mit dem Urin

ausgeschieden werden und die vorliegende Arbeit auf Kotproben basierte, ist es

unwahrscheinlich, dass dieser Parasit in den analysierten Kotproben enthalten war.

Ebenfalls kann ein Teil dieser Eier möglicherweise gastrointestinale Passanten

repräsentieren, sodass die Unterschiede der gefundenen Häufigkeiten auch hier mit

der Nahrungs- bzw. Beutetierzusammensetzung zusammenhängen könnten. Die

meisten Zoos fütterten jedoch nur Teile von Rindern, Schafen oder Pferden und nicht

Page 63: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Übergreifende Diskussion 55

deren Gastrointestinaltrakt, nur wenige verfütterten ganze Tiere. Somit stellen die bei

in Gehegen gehaltenen Wölfen nachgewiesenen Capillaria / Eucoleus-Eier nur mit

geringer Wahrscheinlichkeit gastrointestinale Passanten dar.

4.2.3 Askariden Eier von T. canis und T. leonina wurden sowohl bei den in Gehegen gehaltenen als

auch den wild lebenden deutschen Wölfen weniger häufig als in vorangegangenen

Studien diagnostiziert. T. canis wies eine Detektionsfrequenz von 5,18 % und ein

Vorkommen bei 11 von 14 Zoos auf, wohingegen T. leonina nur bei 1,25 % der

Kotproben aus 5 zoologischen Einrichtungen aufzufinden war. MARKOWSKI (2013)

hingegen hat die Askariden als häufigste Parasiten bei in Gehegen gehaltenen Wölfen

in Deutschland mit einer Prävalenzrate von 18,3 % ermittelt. Hierbei ist wiederum

darauf hinzuweisen, dass diese Erhebung auf klinischen Erkrankungsaufzeichnungen

basierte.

Bei den wild lebenden Wölfen war das Verhältnis der Auffindungsfrequenzen ähnlich

verteilt, T. canis repräsentierte jedoch mit einer Frequenz von 13,04 % den

dritthäufigsten Parasiten, während T. leonina nur in 5,80 % der Kotproben

nachgewiesen wurde.

Infektionen mit T. canis werden vom Muttertier transplazentar und auch laktogen auf

die Welpen übertragen (BRYAN et al. 2012). Mit zunehmendem Alter stellt sich eine

Immunität ein, so dass in den Körpergeweben ruhende Larven resultieren, die durch

Immunitätsschwankungen oder endokrinologisch im Zuge der Trächtigkeit wieder

aktiviert werden (NIJSSE et al. 2016). Da es in der vorliegenden Arbeit im gesamten

Beprobungszeitraum nur einen zoologisch gehaltenen und potenziell zu beprobenden

Welpen gab, fiel die Detektionsrate entsprechend niedrig aus. Weiterhin wurde ein

Peak der Eiausscheidung im Winter erwartet, da die weiblichen Wölfe saisonal bedingt

im Winter läufig werden und nach 60-65 Tagen Tragzeit 1-13 Welpen zur Welt bringen

(MECH und BOITANI 2005). Ein solcher Peak konnte jedoch nicht nachgewiesen

werden, da die meisten weiblichen und/oder männlichen Wölfe kastriert waren oder

hormonell kontrazeptiv behandelt wurden und entsprechend keine belastbare Anzahl

an Proben gesammelt werden konnte.

Page 64: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

56 Übergreifende Diskussion

LESNIAK et al. (2017b) stellten bei Sektionen von deutschen wild lebenden Wölfen mit

Prävalenzen von 11 % für T. canis und 4 % für T. leonina ähnliche Verhältnisse wie in

der vorliegenden Arbeit fest. In Italien wurde eine Prävalenz von 17 % für T. canis bei

wild lebenden Wölfen diagnostiziert (GUBERTI 1993). In Polen lag die Prävalenz für

T. canis bei 5,6-21,1 % und für T. leonina bei 1,1-13,5 % (OKULEWICZ et al. 2012).

HERMOSILLA et al. (2017) ermittelten bei wild lebenden kroatischen Wölfen nur

niedrige Prävalenzraten von 2,8 % für T. canis und 0,35 % für T. leonina, was die

Autoren durch die Abwesenheit von Welpen (<6 Monate alte Tiere) und durch eine

gute Gesundheitskondition der beprobten Rudel erklären.

Toxocara-Eier sind bei der Ausscheidung nicht infektiös, da sich in den Eiern erst die

dritte infektiöse Larve entwickeln muss. Diese kann mehrere Monate in der Umwelt

überleben und somit auch noch nach längerer Zeit eine Infektionsquelle für

zoonotische Infektionen darstellen. Zudem haften die Eier durch ihre besonders

beschaffene Oberfläche an Gegenständen (OVERGAAUW et al. 2008), was die

Infektionsgefahr für Tierpfleger erhöht und die Verschleppung der Eier in weitere

Gehege durch unzureichend gereinigte Schuhe bzw. Schaufel oder andere

Arbeitsmaterialien erleichtert. Die infektiöse Larve von T. canis kann bei Menschen

das larva migrans visceralis-Syndrom hervorrufen, aber auch das Auge sowie das

zentrale Nervensystem befallen. Zusätzlich ist noch eine weitere, verdeckte Form der

Erkrankung beschrieben (zusammengefasst in STRUBE et al. 2013). So ist es auch

bei diesem Parasiten, trotz geringem Vorkommen aber bedeutender pathologischer

Konsequenz bei Erkrankung, von großer Notwendigkeit, dass Tierpfleger und andere

Personen, die Kontakt zu mit Wolfskot kontaminierten Gegenständen und Flächen

sowie Böden haben, Handschuhe tragen und Hände und Schuhe sorgfältig reinigen,

nachdem sie beispielsweise die Gehege betreten haben.

4.2.4 Cestoda (Taeniidae) Eier der Familie Taeniidae traten mit einer Frequenz von 3,75 % in 8 von 14 Zoos der

vorliegenden Arbeit auf. Ebenso berichtet eine vorangegangene Studie an in Gehegen

gehaltenen Wölfen aus Deutschland mit unter <2 % von einer recht niedrigen

Prävalenz (MARKOWSKI 2013). Bei den wild lebenden Wölfen waren die Taeniidae

Page 65: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Übergreifende Diskussion 57

hingegen mit einer Frequenz von 21,74 % der am zweithäufigsten nachgewiesene

Eityp. Ähnliche Prävalenzen wurden auch aus Portugal berichtet (23,5 %) (GUERRA

et al. 2013), wohingegen wild lebende Wölfe aus Italien mit 33,0 % bzw. 42,1 % noch

höhere Prävalenzen aufwiesen (GORI et al. 2015, POGLAYEN et al. 2017). Auch in

paläarktischen Regionen wurde eine Prävalenz von 41,7 % erhoben (CRAIG u. CRAIG

2005) und aus Spanien wurden sogar Prävalenzen von 64 % berichtet (SEGOVIA et

al. 2003). Deutlich niedrigere Werte, vergleichbar mit den in Gehegen gehaltenen

Wölfen der vorliegenden Arbeit, wurden in Kroatien und Polen mit 1,5 %

(HERMOSILLA et al. 2017) bzw. 9,5 % (KLOCH et al. 2005) ermittelt.

Da Taeniiden-Infektionen immer mit dem Nahrungsspektrum an Zwischenwirten

korreliert sind, könnten die regional unterschiedlichen Werte wild lebender Wölfe

teilweise dadurch erklärt werden. Auch sind Studien, die auf Sektionen basieren,

deutlich sensitiver als koproskopische Untersuchungen, da Cestodeneier nicht

kontinuierlich ausgeschieden werden. Man kann davon ausgehen, dass 50-60 % der

Taeniiden-Infektionen koproskopisch unentdeckt bleiben (MCNEILL et al. 1984). Die

in dieser Arbeit ermittelten Detektionsraten entsprechen somit aller Wahrscheinlichkeit

nach nicht der wahren Prävalenz sondern sind unterschätzt. Die deutlich niedrigeren

Detektionsfrequenzen in Zoos beruhen vermutlich auf Anthelminthikagaben sowie

einer vermindertem Aufnahme infizierter Zwischenwirte. Eine statistisch signifikante

Korrelation der Befallshäufigkeit mit der Verabreichung von Anthelminthika konnte

jedoch genauso wenig wie ein saisonales Muster bezüglich der Ausscheidung von

Taeniideneiern bei den in Gehegen gehaltenen Wölfen nachgewiesen werden.

Cestodeninfektionen verlaufen beim Endwirt meist asymptomatisch, können bei

Zwischen- oder Fehlwirten jedoch diverse Krankheitsbilder auslösen. Zu den

wichtigsten Zoonoseerregern zählen E. granulosus und E. mulitlocularis. E. ganulosus

löst die zystische Echinococcose aus, E. multilocularis hingegen die alveoläre

Echinococcose. Beide können fatale Folgen für die Erkrankten nach sich ziehen

(HOBERG 2002). Auch einige Taenia spp. der Carnivoren können Menschen als

Fehlzwischenwirte infizieren (LAWSON u. GEMMELL 1983). So ist beispielsweise T. hydatigena ein potentieller Zoonoseerreger, wohingegen T. krabbei nicht als solcher

Page 66: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

58 Übergreifende Diskussion

beschrieben ist (HOBERG 2002). Zu beachten ist, dass anders als bei Toxocara Eiern,

ausgeschiedene Taeniiden-Eier sofort infektiös sind.

Mittels koproskopischer Untersuchung ist keine Unterscheidung zwischen Taenia spp.

und Echinococcus spp. möglich, da diese eine identische Morphologie aufweisen.

Daher musste auf molekularbiologische Techniken zurückgegriffen werden. Dabei

ergab sich, dass mittels Multiplex-PCR-Analyse nach Trachsel et al. (2007) und

anschließender Sequenzierung die SSU rRNA Fragmente von T. krabbei 100%

Sequenzidentität zu den entsprechenden SSU rRNA Fragmenten von T. serialis aufwiesen. Somit war über diese Genfragmente keine Unterscheidung dieser beiden

Spezies möglich, so dass auf die differenzierende nad1-Sequenz zurückgegriffen

werden musste. Leider konnten jedoch nicht alle der Taeniidae-positiven Proben

differenziert werden, da entweder gar kein PCR-Produkt, oder aber nur eine SSU rRNA-, jedoch keine nad1-Sequenz generiert werden konnte. Die Differenzierung

gelang bei den in Gehegen gehaltenen Wölfen bei 20 von 39 und bei den wild lebenden

Wölfen bei 7 von 15 positiv befundeten Proben.

In den Kotproben der in Gehegen gehaltenen Wölfe wurde T. hydatigena mit einer

Frequenz von 35,89 % am häufigsten nachgewiesen (bei 14 von 39 Proben). Drei

weitere Wölfe waren mit T. krabbei infiziert, was dadurch zu erklären ist, dass die

Zootiere manchmal auch mit Tierkörpern wilder Huftiere gefüttert werden. Bei den wild

lebenden Wölfen wiesen 15 der 69 Kotproben Taeniiden-Eier auf und für 7 davon war

die PCR und SSU rRNA-Sequenzierung erfolgreich. Bei zwei Proben konnte T. hydatigena und in zwei weiteren Proben T. krabbei nachgewiesen werden. Für drei

weitere Proben konnte keine nad-1 Sequenz für eine finale Differenzierung zwischen

T. serialis und T. krabbei generiert werden. In einer anderen Studie an deutschen wild

lebenden Wölfen konnte T. krabbei mit einer Prävalenz von 77 % als die häufigste

Parasitenspezies identifiziert werden, gefolgt T. hydatigena mit 15 % (LESNIAK et al.

2017b). In Spanien, Italien und Portugal hingegen war T. hydatigena die am häufigsten

nachgewiesene Cestodenspezies (GUBERTI et al. 1993; GUERRA et al. 2013;

POGLAYEN et al. 2017; SEGOVIA et al. 2001). LESNIAK et al. (2017b) berichten,

dass in Deutschland T. krabbei bei Rehwild am häufigsten vorkommt (4,8 %, hingegen

nur 1,9 % T. hydatigena), wohingegen T. hydatigena beim Rotwild am häufigsten zu

Page 67: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Übergreifende Diskussion 59

finden ist (6,1 %, hingegen nur 3,7 % T. krabbei). Auch das Wildschwein kann laut

LESNIAK et al. (2017b) als Zwischenwirt für T. hydatigena fungieren (Prävalenz von

5,7 %), fungiert jedoch nicht als Zwischenwirt für T. krabbei (PRIEMER et al. 2002).

Die Nahrungszusammensetzung der nordost-deutschen Wolfspopulation besteht zum

größten Teil aus Rehwild mit 55,3 % der Biomasse, gefolgt von Rotwild mit 20,8 %,

Wildschwein mit 17,7 %, Hasenartigen mit 2,9 % und domestizierten Haustieren mit

0,6 % (WAGNER et al. 2012). Somit wäre eine höhere Detektionsfrequenz von T. krabbei in der vorliegenden Arbeit bei den wild lebenden Wölfen erwartet worden. Da

die in Gehegen gehaltenen Wölfe hauptsächlich mit domestizierten Huftieren gefüttert

werden, war die hohe Befallsrate mit T. hydatigena zu erwarten.

Es ist nicht auszuschließen, dass in den Proben der vorliegenden Arbeit auch T. serialis enthalten war, jedoch war es nicht möglich, alle Proben zu amplifizieren und

darüber hinaus aus allen fraglichen Proben differenzierende nad1-Sequenzen zu

generieren. T. serialis nutzt als Zwischenwirt hauptsächlich Hasenartige und Nagetiere

und konnte bei Wölfen aus Portugal mit einer Prävalenz von 5,9 % (GUERRA et al.

2013) und bei Wölfen aus Spanien mit 2,1 % (SEGOVIA et al. 2003) bzw. 8 %

(SEGOVIA et al. 2001) nachgewiesen werden. Da laut WAGNER et al. (2012)

Hasenartige knapp 3 % der Beutetiere der analysierten wild lebenden nordost-

deutschen Wölfe ausmachen, ist anzunehmen, dass T. serialis auch in der

vorliegenden Arbeit präsent war. Bisher gibt es allerdings noch keine Studie, die die

Nahrungszusammensetzung der beprobten niedersächsischen Wolfsrudel untersucht

hat.

Bei wilden Wölfen aus Portugal wurde hauptsächlich ein Befall mit Taenia spp.

ermittelt, aber 1,5 % der beprobten Tiere wiesen auch Infektionen mit dem zur E. granulosus-Gruppe gehörenden E. intermedius auf (GUERRA et al. 2013). In der

vorliegenden Arbeit konnte weder E. granulosus, welcher jedoch nur sporadisch in

Deutschland auftritt, noch E. multilocularis, welcher in Deutschland endemisch ist, bei

in Gehegen gehaltenen oder wild lebenden Wölfen nachgewiesen werden. In

Tschechien konnten MARTINEK et al. (2001) zum ersten Mal E. mulitlocularis in

Kotproben von Wölfen der CEL-Population nachweisen. In Kanada wurde dieser

Erreger mit einer Prävalenz von 13 % in einer Sektionsstudie nachgewiesen

Page 68: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

60 Übergreifende Diskussion

(SCHURER et al., 2014). Anzumerken ist auch, dass in einer Untersuchung an

norddeutschen Füchsen die Prävalenz von E. multilocularis-Infektionen zwischen

1991 und 2005 von 5,8 % auf 16,9 % angestiegen ist (BERKE et al. 2008). LESNIAK

et al. (2017b) konnten E. multilocularis mit einer Prävalenz von 2 % anhand von

Sektionen deutscher Wölfe nachweisen. Somit ist zu vermuten, dass auch bei

niedersächsischen Wölfen im Zuge einer Erhöhung der Probenzahl ebenfalls E. multilocularis nachzuweisen wäre. Generell kann nach den Ergebnissen der

vorliegenden Arbeit jedoch postuliert werden, dass der Umweltkontamination mit

zoonotischen Taeniiden durch Wolfskot im Vergleich zu Füchsen nur eine

untergeordnete Bedeutung zukommt.

4.2.5 Trichuris vulpis und Alaria alata T. vulpis (Peitschenwurmeier) und A. alata (Darmsaugwürmer) wurden mit einer

Detektionsfrequenz von jeweils 3,65 % bei jeweils 5 zoologischen Einrichtungen

detektiert. Bei den wild lebenden Wölfen traten A. alata mit 15,94 % und T. vulpis mit

5,80 % in höheren Detektionsfrequenzen auf. Eine sehr viel höhere Prävalenz von

38,5 % wurde für T. vulpis bei wild lebenden Wölfen aus Polen berichtet (KLOCH et

al. 2005). A. alata wurde mit einer Spanne von 17,3 % in Weißrussland (SHIMALOV

u. SHIMALOV 2000) bis hin zu 80,1 % in Polen (SAFRANSKA et al. 2010)

nachgewiesen. LESNIAK et al. (2017b) haben anhand von Sektionen deutscher Wölfe

der CEL Population eine Prävalenzrate von 53 % für A. alata ermittelt, was deutlich

höher ist als die Nachweisrate der vorliegenden Arbeit. Bei Untersuchungen von

Wildschweinfleisch aus Deutschland wurde ebenfalls eine Zunahme der

Mesozerkarien von A. alata beobachtet (RIEHN et al. 2012). Somit sind Wildschweine

sowohl für in Gehegen gehaltene als auch wild lebende Wölfe als die vorrangige

Infektionsquelle für A. alata anzusehen. Menschen können sich durch den Verzehr von

rohen oder nicht ausreichend erhitzten Wildschweinprodukten mit A. alata infizieren

und werden dann zu einem neuen paratenischen Wirt. Die von Carnivoren als

Endwirten ausgeschiedenen Eier sind hingegen nicht für Menschen infektiös. Ob dem

Wolf eine wichtige epidemiologische Rolle bei der offensichtlich fortschreitenden

Ausbreitung dieses Trematoden zukommt, bedarf jedoch noch der Klärung.

Page 69: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Übergreifende Diskussion 61

4.3 Limitationen der Untersuchungsverfahren und selten nachgewiesene Parasiteneitypen

In der vorliegenden Arbeit gab es einige limitierende Faktoren, die das Auffinden

einiger Parasitenspezies beeinflusst oder gar unmöglich gemacht haben. Zum einen

ist zu bedenken, dass sowohl die Proben der in Gehegen gehaltenen sowie der wild

lebenden Wölfe nicht einzelnen Tieren zugeordnet werden konnten. Das bedeutet,

dass von einigen Individuen mehrere Proben pro Monat vorgelegen haben können,

von anderen hingegen wenige oder gar keine Proben vorhanden waren. Somit kann

es zu einer Über- bzw. Unterrepräsentation der einzelnen gefundenen

Parasiteneitypen gekommen sein.

Zum anderen muss man bei der Interpretation der Ergebnisse beachten, dass die

gewählte koproskopische Untersuchungsmethode nicht oder nur bedingt für den

Nachweis bestimmter Parasiten geeignet ist. Zum Beispiel zeigen sich bei der

verwendeten kombinierten Sedimentation-Flotations- als auch der McMaster-Methode

Zysten von Giardien als deformiert bzw. Larven von A. vasorum sind nur gelegentlich

aufzufinden. Bei den wild lebenden Wölfen wurde in einer Probe eine Larve von A. vasorum aufgefunden, ebenso wurden bei 0,67 % der Kotproben von Gehege

gehaltenen Wölfen entsprechende Larven nachgewiesen. Da aber aufgrund der

vorangegangenen Probenlagerung bei -20 °C nicht auf die Baermann-Technik

zurückgegriffen werden konnte, sind die wahren Prävalenzen vermutlich deutlich

höher einzuschätzen. In der Sektionsstudie an deutschen Wölfen von LESNIAK et al.

(2017b) konnten keine A. vasorum-Nachweise erbracht werden, dafür wurde C. vulpis

mit einer Prävalenz von 25 % nachgewiesen, welcher wiederum in der vorliegenden

Arbeit nicht detektiert wurde.

In den meisten anderen Studien an wild lebenden Wölfe wurden Protozoen wie

Cryptosporidium spp., Giardia spp. und Sarcocystis spp. gefunden (BRYAN et al.

2012; HERMOSILLA et al. 2017; KLOCH et al. 2005), welche jedoch in dieser Arbeit

weder bei den in Gehegen gehaltenen noch bei den wild lebenden Wölfen detektiert

wurden. Hierzu ist zu sagen, dass z.B. nur die Zysten von Giardien (und diese

deformiert), nicht aber die Trophozoiten mit der Sedimentation-Flotationmethode

Page 70: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

62 Übergreifende Diskussion

nachgewiesen werden können, während ein Nachweis von Cryptosporidium spp. gar

nicht möglich ist. LESNIAK et al. (2017b) haben mit molekularbiologischen Methoden

bei deutschen wild lebenden Wölfen eine Prävalenz von 95 % für Sarcocystis spp.

ermittelt. In einer Studie an kanadischen Wölfen konnten Giardia spp. mit einer

Prävalenz von 2,1 % und Cryptosporidium spp. mit einer Prävalenz von 1,8 %

nachgewiesen werden (BRYAN et al. 2012), bei Wölfen aus Kroatien lagen die

Prävalenzen bei 6,8 % bzw. 1,7 % (HERMOSILLA et al. 2017), wobei die Proben

jeweils mittels Kopro-Antigen- oder Immunofluroreszenz-Assays analysiert wurden,

was hier jedoch nicht möglich war (Auftau- und Einfrierprozesse haben zu

Degenerationsprozessen und zu Formveränderungen geführt).

Auch hat vermutlich der Einfrier- und Auftauprozess zu Formveränderungen der

Oozysten von Cystoisospora spp. bzw. Eimeria spp. als Darmpassanten geführt, so

dass zwar in 8,7 % der Proben von wild lebenden Wölfen und 4,9 % der in Gehegen

gehaltenen Wölfe Oozysten detektiert wurden, eine Gattungsdiagnose jedoch nicht

erfolgen konnte. Somit bleibt unklar, ob es sich hierbei um Parasiten der Wölfe oder

um Darmpassanten nach dem Verzehr infizierter Beutetiere gehandelt hat. In Bezug

auf Cystoisospora-Infektionen konnten HERMOSILLA et al. (2017) bei wild lebenden

Wölfen Kroatiens Prävalenzen von 2,1 % für Cystoisospora ohioensis und 1,8 % für

Cystoisospora canis feststellen.

Neben den oben beschriebenen Parasiteneitypen wurden mit einer

Detektionsfrequenz von unter 1 % auch Eier von Spirocerca lupi, Opisthorchis spp.

und Diphyllobothrium latum bei den in Gehegen gehaltenen Wölfen nachgewiesen.

Fasciola hepatica wurde mit einer Frequenz von 5,86 % detektiert, wobei unklar bleibt,

ob der Wolf als Wirt für den Parasiten fungierte oder es sich um Darmpassanten nach

Verzehr infizierter Beute- bzw. Futtertiere handelte.

Bei den wild lebenden Wölfen konnten neben den oben beschriebenen

Parasiteneitypen auch Eier von A. suum und wiederum F. hepatica nachgewiesen

werden, welche im Falle von A. suum sicher Darmpassanten repräsentieren. Bezüglich

der F. hepatica-Eier bleibt wiederum unklar, ob es sich um eine Infektion oder lediglich

eine Darmpassage handelt.

Page 71: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Übergreifende Diskussion 63

4.4 Schlussfolgerungen

In der vorliegenden Arbeit wurden verschiedene Eitypen von Helminthen mit direktem

oder indirektem Lebenszyklus sowohl bei in Gehegen gehaltenen als auch wild

lebenden Wölfen nachgewiesen. Diese stellen nicht nur potenzielle Infektionserreger

für andere Caniden dar, sondern repräsentieren teilweise auch Zoonoseerreger und

somit eine potenzielle Infektionsquelle für Zoomitarbeiter, -Besucher und andere

Personen. Daher sollten in zoologischen Einrichtungen regelmäßige anthelminthische

Behandlungen der Wölfe stattfinden und die Mitarbeiter über die potenzielle

Zoonosegefahr aufgeklärt werden. Auch muss zoologisches Personal über die

Vermeidung von Infektionen und die Verhinderung der Verschleppung von

Parasitenstadien unterrichtet werden um sich und Besucher zu schützen. Als

wichtigste Maßnahme ist das Tragen von Handschuhen sowie häufiges

Händewaschen und die Reinigung von Schuhen und Gerätschaften nach Kontakt mit

potenziell infektiösem Material zu nennen. Eine Schadnagerbekämpfung ist ebenfalls

wichtig, um eine Ausbreitung oder Einschleppung von Erregern zu verhindern. Auch

sollte darüber nachgedacht werden, die Futtertiere vor der Verfütterung über drei Tage

tiefzufrieren, um Infektionen beim Wolf mit beispielsweise A. alata und Taeniiden zu

minimieren.

Insgesamt liefern die in dieser Arbeit ermittelten Detektionsfrequenzen wichtige

Informationen zum Vorkommen von Wolfsparasiten und der potenziellen

Umweltkontamination durch Wölfe. Weitere Studien sind notwendig, um die

epidemiologische Rolle der wild lebenden Wölfe hinsichtlich der nachgewiesenen

Helminthen, auch im Hinblick auf andere Wildtiere, Nutztiere und Begleittiere wie

Hunde (insbesondere Jagdhunde) und Katzen näher zu untersuchen. Des Weiteren

ist in Folgestudien auch eingehender zu klären, ob infolge der Wiederbesiedelung

durch Wölfe eine direkte oder indirekte signifikante Zunahme des parasitären

Zoonoserisikos für Menschen gegeben ist, wobei die Ergebnisse der vorliegenden

Arbeit für eine eher untergeordnete Rolle des Wolfes sprechen.

Page 72: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

64 Zusammenfassung

5. Zusammenfassung Johanna Daniela Bindke (2019):

Vorkommen von Endoparasiten bei in Gehegen sowie frei in Niedersachsen lebenden Europäischen Grauwölfen (Canis lupus lupus) Freilebende europäische Wölfe (Canis lupus lupus), die seit knapp 20 Jahren wieder

vom Osten kommend heimisch in Deutschland sind, können Wirte für verschiedenste,

teilweise zoonotische Endoparasiten sein. Gleiches gilt auch für europäische Wölfe,

die in deutschen Gehegen gehalten werden.

In der vorliegenden Arbeit wurden von Oktober 2012 bis November 2013 von 72

Einzeltieren aus 18 Wolfgehegen in 14 deutschen zoologischen Einrichtungen 1041

Kotproben (Einzeltier- und 26 Sammelkotproben) mittels koproskopischer Methoden

(Sedimentation- und Flotationsmethode sowie McMaster Verfahren) analysiert. Über

einen Zeitraum von 2 Jahren (Juni 2013 - Juni 2015) wurden außerdem 69 Kotproben

wild lebender Wölfen aus drei Rudeln Niedersachsens untersucht.

Signifikante Unterschiede in der Detektionsfrequenz wurden nur für Helminthen mit

Zwischen- oder paratenischen Wirten detektiert, welche häufiger bei den wild lebenden

Wölfen gefunden wurden. Insgesamt waren 44,76 % der Gehegekotproben und

60,87 % der Wildtierproben positiv für die am häufigsten festgestellten

Helmintheneitypen (fünf Nematoden [Ancylostomatidae (Ancylostoma oder Uncinaria

spp.), Toxocara canis, Toxascaris leonina, Trichuris vulpis und Capillaria / Eucoleus

spp.], ein Cestode [Taeniidae] und ein Trematode [Alaria alata]).

Bei den Wölfen aus zoologischen Einrichtungen wurden Ancylostomatidae

(Ancylostoma oder Uncinaria spp.) mit der höchsten Detektionsfrequenz von 30,84 %

nachgewiesen, gefolgt von Capillaria / Eucoleus spp. mit 19,88 %, Toxocara canis mit

5,19 %, Taeniidae mit 3,75 %, Trichuris vulpis und Alaria alata mit jeweils 3,65 % und

Toxascaris leonina mit 1,25 %. Bei den wildlebenden Wölfen hingegen wurden Eier

von Capillaria / Eucoleus spp. mit 31,88 % am häufigsten festgestellt, nachfolgend

Taeniidae mit 21,74 %, Ancylostomatidae mit 20,29 %, A. alata mit 15,94 %, T. canis

mit 13,04 % und T. leonina sowie T. vulpis mit jeweils 5,80 %.

Page 73: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Zusammenfassung 65

Da die Ergebnisse der Kotproben nicht individuellen Einzeltieren zugeordnet werden

konnten, wurden die Ergebnisse je Zoo und Monat vereint und miteinander verglichen.

Allgemeine lineare gemischte Modelle wurden genutzt, um den Einfluss von

Jahreszeiten und Managementfaktoren auf die Detektionsfrequenz der Helminthen in

zoologischen Einrichtungen zu untersuchen, dies war jedoch nur für

Ancylostomatidae, Capillaria / Eucoleus spp., T. canis und Taeniidae möglich. Für die

Saisonalität wurden keine signifikanten Ergebnisse erzielt, jedoch konnte ein Einfluss

von anthelminthischen Behandlungen auf die Ausscheidung von Ancylostomatidae-

Eiern nachgewiesen werden. Die Detektionsraten der festgestellten Parasitenarten

waren mit zuvor in Europa bei Wölfen erhobenen Daten weitestgehend vergleichbar.

Um Taeniidae zu differenzieren, wurden die koproskopisch positiv befundeten Proben

molekularbiologisch untersucht. Die Ergebnisse der Amplifikation und Sequenzierung

der small subunit ribosomal RNA (SSU rRNA) sowie NADH Dehydrogenase 1 (nad1)-

Genfragmente wurden hierfür mit publizierten Sequenzen verglichen. Da für Taenia krabbei keine SSU rRNA-Sequenz als Referenz verfügbar war, wurde diese aus zwei

adulten T. krabbei-Exemplaren generiert. Eine Amplifikation der SSU rRNA war bei 7

von 15 koproskopisch positiven Proben von wilden und 20 von 39 positiven Proben in

Gehegen gehaltener Wölfe erfolgreich. T. hydatigena wurde bei zwei bzw. 14 Proben

nachgewiesen, T. krabbei bei zwei weiteren der wilden und in drei der Gehege

gehaltenen Wölfe. In den anderen Proben konnte mittels SSU rRNA nicht sicher

zwischen T. serialis und T. krabbei unterschieden werden. Echinococcus spp. wurden

nicht nachgewiesen.

Die ermittelten Detektionsfrequenzen liefern wichtige Informationen zum Auftreten von

Wolfsparasiten und der Umweltkontamination durch Wölfe. Routinemäßige

anthelminthische Behandlungen sind bei Zootieren bedeutsam, da es sich bei einigen

der am häufigsten detektierten Parasiten um Zoonoseerreger handelt und somit eine

potentielle Infektionsgefahr für das zoologische Personal gegeben ist. Des Weiteren

gilt es, negative Auswirkungen auf die Gesundheit der Wölfe zu vermeiden.

Weitere Studien sind nötig, um einen potenziellen epidemiologischen Einfluss von frei

lebenden Wölfen auf die Helminthenprävalenz bei anderen Wildtieren, Nutztieren und

Begleittieren wie Hunden (insbesondere Jagdhunden) und Katzen zu klären.

Page 74: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

66 Summary

6. Summary Johanna Daniela Bindke (2019):

Endoparasitic occurrences of captive European gray wolves (Canis lupus lupus) in Germany and comparison to wild wolves in Lower Saxony, Germany European gray wolves (Canis lupus lupus) may harbor several gastrointestinal

parasites of zoonotic or public health relevance. This study aimed to investigate the

helminth fauna of captive and wild European gray wolves, which have started

recolonizing Germany from eastern parts about 20 years ago.

The presented study analyzed fecal samples by the sedimentation-flotation and

McMaster technique and compared results between captive and free ranging

European gray wolves in Lower Saxony.

Fecal samples from 14 German zoological gardens, comprising 18 enclosures and 72

single wolves, were collected between October 2012 and November 2013. In total,

1041 samples from captive wolves were analyzed, including 26 bulk samples. Over a

two year period (June 2013 - June 2015) 69 further samples were collected from three

different wolf packs in Lower Saxony, Germany. Results show that detection

frequencies of helminths of captive differ from those of free-ranging wolves.

Statistically significant differences were found for helminths with intermediate or

paratenic hosts, which occurred more often in wild wolves. In total, 44.76% of all

examined samples of captive wolves and 60.87% of wild wolves were positive for at

least one of seven helminthic egg morphotypes. The most frequently detected egg

types included five nematodes [Ancylostomatidae (Ancylostoma or Uncinaria spp.),

Toxocara canis, Toxascaris leonina, Trichuris vulpis, and Capillaria / Eucoleus spp.],

one cestode (Taeniidae) and one trematode (Alaria alata).

In captive wolves, hookworms (Ancylostoma or Uncinaria spp.) were the most

frequently detected species with a rate of 30.84%, followed by Capillaria / Eucoleus

spp. (19.88%), T. canis (5.19%), Taeniidae (3.75%), T. vulpis as well as A. alata

(3.65% each) and T. leonina (1.25%).

Page 75: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Summary 67

In wild wolves, Capillaria / Eucoleus spp. showed the highest detection rate with

31.88%, followed by Taeniidae (21.74%), Ancylostomatidae (20.29%), A. alata

(15.94%), T. canis (13.04%) and T. leonina and T. vulpis (5.80% each).

Fecal samples of captive as well as free ranging wolves could not be assigned to

individual wolves. Therefore, results were combined for zoo and month, and compared

to each other. General linear mixed models were used to investigate a potential

influence of season and management factors on the most frequently found helminths,

Ancylostomatidae, Capillaria / Eucoleus spp., T. canis and Taeniidae, but no seasonal

influence could be found. Anthelmintic treatment showed a statistically significant

impact on Ancylostomatidae egg excretion in zoos. Overall, detection frequencies and

parasite species were comparable to previous studies on wolf parasites conducted

elsewhere in Europe.

To differentiate Taeniidae, molecular analyses were performed for coproscopically

positive samples from captive and wild wolves. Faecal samples were differentiated by

amplification and sequencing of small subunit ribosomal RNA (SSU rRNA) and NADH

dehydrogenase 1 (nad1) gene fragments. As no published SSU rRNA sequence was

available for T. krabbei, it was generated from two adult T. krabbei specimens. SSU

rRNA amplification was successful for 7 of 15 positive samples of free ranging wolves

and for 20 of 39 positive samples of captive wolves, revealing T. hydatigena in two

samples of wild wolves and in 14 samples of captive ones. T. krabbei was detected in

two samples of wild and in three samples of captive wolves. As it was not possible to

differentiate between T. serialis and T. krabbei by using the SSU rRNA sequence, the

remaining samples could not be differentiated between these two Taeniid species.

Echinococcus spp. were not detected in studied wolves.

Routine anthelmintic treatment of captive wolves living in Germany is strongly

recommended, because many of the most prevalent gastrointestinal helminthes were

of zoonotic importance and a potential source of infection for zoological staff.

Furthermore, negative effects of health and well-being of wolves have to be avoided.

Further studies are necessary to clarify whether the return of wolves is affecting the

helminth fauna of wild animals, livestock and companion animals such as dogs

(especially hunting dogs) and cats.

Page 76: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

68 Literaturverzeichnis

7. Literaturverzeichnis

ARMUA-FERNANDEZ, M. T., N. NONAKA, T. SAKURAI, S. NAKAMURA, B. GOTTSTEIN, P. DEPLAZES, I. G. K. PHIRI, K. KATAKURA u. Y. OKU (2011): Development of PCR/dot blot assay for specific detection and differentiation of taeniid cestode eggs in canids. Parasitol Int 60, 84-89 BECKER A.C., A. KRAEMER, C. EPE u. C. STRUBE (2016): Sensitivity and efficiency of selected coproscopical methods-sedimentation, combined zinc sulfate sedimentation-flotation, and McMaster method. Parasitol Res 115, 2581–2587 BRYAN, H. M., C. T. DARIMONT, J. E. HILL, P. C. PAQUET, R. C. A. THOMSON, B. WAGNER u. J. E. G. SMITS (2012): Seasonal and biogeographical patterns of gastrointestinal parasites in large carnivores: wolves in a coastal archipelago. Parasitology 139, 781-90 CRAIG H. L. u. P. S. CRAIG (2005): Helminth parasites of wolves (Canis lupus): a species list and an analysis of published prevalence studies in Nearctic and Palaearctic populations. J Helminthol 79, 95-103. DBBW [DOKUMENTATIONS- UND BERATUNGSSTELLE DES BUNDES ZUM THEMA WOLF], Görlitz (2018a): Wolfsvorkommen / Karte der Territorien. [Internet: URL: https://www.dbb-wolf.de/Wolfsvorkommen/territorien/karte-der-territorien] DBBW [DOKUMENTATIONS- UND BERATUNGSSTELLE DES BUNDES ZUM THEMA WOLF], Görlitz (2018b): Wolfsvorkommen, Aktualisierungen der bestätigten Territorien. [Internet: URL: https://dbb- wolf.de/Wolfsvorkommen/territorien/aktualisierungen] DBBW [DOKUMENTATIONS- UND BERATUNGSSTELLE DES BUNDES ZUM THEMA WOLF], Görlitz (2018c): Wolfsvorkommen, Details zu den bestätigten Territorien. [Internet: URL: https://dbb-wolf.de/Wolfsvorkommen/territorien/status-und-reproduktion] EPE C., N. COATI u. T. SCHNIEDER (2004): Results of parasitological examinations of faecal samples from horses, ruminants, pigs, dogs, cats, hedgehogs and rabbits between 1998 and 2002. Dtsch Tierarztl Wochenschr 111, 243-247.

Page 77: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Literaturverzeichnis 69

GUBERTI, V., L. STANCAMPIANO u. F. FRANCISCI (1993): Intestinal helminth parasite community in wolves (Canis lupus) in Italy. Parassitologia 35, 59-65 GUERRA D., M. T. ARMUA-FERNANDEZ, M. SILVA, I. BRAVO, N. SANTOS, P. DEPLAZES u. L. M. CARVALHO (2013): Taeniid species of the Iberian wolf (Canis lupus signatus) in Portugal with special focus on Echinococcus spp. Int J Parasitol Parasites Wildl 2, 50-53 HERMOSILLA C., S. KLEINERTZ, L. M. R. SILVA, J. HIRZMANN, D. HUBER, J KUSAK u. A. TAUBERT (2017): Protozoan and helminth parasite fauna of free-living Croatian wild wolves (Canis lupus) analyzed by scat collection. Vet Parasitol 233, 14-19 HOBERG, E. P. (2002): Taenia tapeworms: their biology, evolution and socioeconomic significance. Microbes Infect 4, 859-866 JEDRZEJEWSKI, W., K. SCHMIDT, J. THEUERKAUF, B. JEDRZEJEWSKA u. R. KOWALCZYK (2007): Territory size of wolves Canis lupus: linking local (Bialowieza Primeval Forest, Poland) and Holarctic-scale patterns. Ecography 30, 66-76 JEDRZEJEWSKI, W., K. SCHMIDT, J. THEUERKAUF, B. JEDRZEJEWSKA u. H. OKARMA (2001): Daily movements and territory use by radio-collared wolves (Canis lupus) in Bialowieza Primeval Forest in Poland. Can J Zool 79, 1993-2004 KLOCH, A., M. BEDNARSKA u. A. BAJER (2005): Intestinal macro- and microparasites of wolves (Canis lupus L.) from north-eastern Poland recovered by coprological study. Ann Agric Environ Med 12, 237-245 LAWSON, J. R., M. A. GEMMELL (1983): Hydatidosis and cysticercosis: the dynamics of transmission. Adv Parasitol 22, 261-308 LESNIAK, I., M. FRANZ, I. HECKMANN, A. D. GREENWOOD, H. HOFER u. O. KRONE (2017a): Surrogate hosts: Hunting dogs and recolonizing grey wolves share their endoparasites. Int J Parasitol Parasites Wildl 6, 278-286

Page 78: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

70 Literaturverzeichnis

LESNIAK, I., I. HECKMANN, E. HEITLINGER, C. A. SZENTIKS, C. NOWAK, V. HARMS, A. JARAUSCH, I. REINHARDT, G. KLUTH, H. HOFER u. O. KRONE (2017b): Population expansion and individual age affect endoparasite richness and diversity in a recolonising large carnivore population. Sci Rep 7, 41730 LESNIAK, I., I. HECKMANN, M. FRANZ, A. D. GREENWOOD, E. HEITLINGER, H. HOFER u. O. KRONE (2018): Recolonizing gray wolves increase parasite infection risk in their prey. Ecol Evol 8, 2160–2170 LJN [LANDESJÄGERSCHAFT NIEDERSACHSEN e.V.], Hannover (2018): Wolfsmonitoring in Niedersachsen. [INTERNET: URL: https://www.wolfsmonitoring.com/monitoring/wolfsmonitoring_in_niedersachsen/] LJN [LANDESJÄGERSCHAFT NIEDERSACHSEN e.V.], Hannover u. R. REDING (2018): Wölfe in Niedersachsen - Bericht der Landesjägerschaft Niedersachsen e.V. zum Wolfsmonitoring - Monitoringjahr 2016/2017. [INTERNET: URL: https://www.wolfsmonitoring.com/fileadmin/dateien/ wolfsmonitoring.com/pdfs/Wolfsmonitoringbericht_LJN_2016_2017.pdf] MARKOWSKI, S. (2013): Tierart-und erregerspezifische Maßnahmen zur Optimierung des Gesundheitsmanagements für nordamerikanische Säugetiere in Zoologischen Gärten. Hannover, Tierärztl. Hochsch., Diss MECH, L. D. u. L. BOITANI (2006): Wolves: behavior, ecology, and conservation. The University of Chicago Press, Chicago und London S. 20-21, 25-26, 83-86, 163, 195 MIRO, G., M. MATEO, A. MONTOYA, E. VELA u. R. CALONGE (2007): Survey of intestinal parasites in stray dogs in the Madrid area and comparison of the efficacy of three anthelmintics in naturally infected dogs. Parasitol Res 100, 317-320 MÖHL, K., K. GROSSE, A. HAMEDY, T. WUSTE, P. KABELITZ u. E. LUCKER (2009): Biology of Alaria spp. and human exposition risk to Alaria mesocercariae-a review. Parasitol Res 105, 1-15 MORO P. u. P. M. SCHANTZ (2009): Echinococcosis: a review. Int J Infect Dis 13, 125-33

Page 79: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Literaturverzeichnis 71

NABU [NATURSCHUTZBUND DEUTSCHLAND e.V.], Berlin (2017): Wölfe in Deutschland, Monitoringjahr 2016/2017. [INTERNET: URL: https://www.nabu.de/tiere-und-pflanzen/saeugetiere/wolf/ deutschland/index.html] NIJSSE, R., L. MUGHINI-GRAS, J. A. WAGENAAR u. H. W. PLOEGER (2016): Recurrent patent infections with Toxocara canis in household dogs older than six months: a prospective study. Parasit Vectors 9, 531 OKULEWICZ, A., A. PEREC-MARYSIAK, K. BUNKOWSKA u. J. HILDEBRAND (2012): Toxocara canis, Toxocara cati and Toxascaris leonina in wild and domestic carnivores. Helminthologia 49, 3-10 OVERGAAUW, P. A. M., F. VAN KNAPEN (2008): Toxocarosis, an important zoonosis. Eur J Companion Anim Pract 18, 259-266 POGLAYEN G., F. GORI, B. MORANDI , R. GALUPPI, E. FABBRI, R. CANIGLIA, P. MILANESI, M. GALAVERNI, E. RANDI, B. MARCHESI u. P. DEPLAZES (2017): Italian wolves (Canis lupus italicus Altobello, 1921) and molecular detection of taeniids in the Foreste Casentinesi National Park. Northern Italian Apennines. Int J Parasitol Parasites Wildl 6, 1-7 PRELEZOV P. N. u C. BAUER (2003): Comparative efficacy of flubendazole chewable tablets and a tablet combination of febantel, pyrantel embonate and praziquantel against Trichuris vulpis in experimentally infected dogs. Dtsch Tierarztl Wochenschr 110, 419–421 REDING, R. u. P. KÖRNER (2018): 164 Nutztiere im ersten Halbjahr durch Wölfe getötet. Weser-Kurier (16.08.2018) [INTERNET: URL: https://www.weser-kurier.de/region/niedersachsen_artikel,-164-nutztiere-im-ersten-halbjahr-durch-woelfe-getoetet-_arid,1758773.html] REPERANT, L. A., D. HEGGLIN, C. FISCHER, L. KOHLER, J. M. WEBER u. P. DEPLAZES (2007): Influence of urbanization on the epidemiology of intestinal helminths of the red fox (Vulpes vulpes) in Geneva, Switzerland. Parasitol Res 101, 605-611 RIEHN, K., A. HAMEDY, K. GROßE, T. WÜSTE u. E. LÜCKER (2012): Alaria alata in wild boars (Sus scrofa, Linnaeus, 1758) in the eastern parts of Germany. Parasitol Res 111, 1857-1861.

Page 80: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

72 Literaturverzeichnis

RIPPLE, W. J. u. R. L. BESCHTA (2012): Trophic cascades in Yellowstone: The first 15years after wolf reintroduction. Biol Conserv 145, 205-13 RONNENBERG, K., B. HABBE, R. GRÄBER, E. STRAUß u. U. SIEBERT (2017): Coexistence of wolves and humans in a densely populated region (Lower Saxony, Germany). Basic Appl Ecol 25, 1-14 SAEED, I., C. MADDOX_HYTTEL, J. MONRAD, C. M. O. KAPEL (2006): Helminths of red foxes (Vulpes vulpes) in Denmark. Vet Parasitol 139, 168-179 SCHURER, J. M., K. M. GESY, B. T. ELKIN u. E.J. JENKINS (2014): Echinococcus multilocularis and Echinococcus canadensis in wolves from western Canada. Parasitology 141, 159-163 SEGOVIA J. M. M., R. GUERRERO, J. TORRES, J. MIQUEL u. C. FELIU (2003): Ecological analyses of the intestinal helminth communities of the wolf, Canis lupus, in Spain. Folia Parasitol 50, 231-236 SEGOVIA, J. M., J. TORRES, J. MIQUEL, L. LLANEZA u. C. FELIU (2001): Helminths in the wolf, Canis lupus, from north-western Spain. J Helminthol 75, 183-192 SHIMALOV, V. V. u. V. T. SHIMALOV (2000): Helminth fauna of the wolf (Canis lupus Linnaeus, 1758) in Belorussian Polesie. Parasitol Res 86, 163-164 STRUBE, C., L. HEUER u. E. JANECEK (2013): Toxocara spp. infections in paratenic hosts. Vet Parasitol 193, 375-389 SZAFRAŃSKA, E., O. WASIELEWSKI u. A. BERESZYŃSKI (2010): A faecal analysis of helminth infections in wild and captive wolves, Canis lupus L., in Poland. J Helminthol 84, 415-419 TRACHSEL, D., P. DEPLAZES u. A. MATHIS (2007): Identification of taeniid eggs in the faeces from carnivores based on multiplex PCR using targets in mitochondrial DNA. Parasitology 134, 911-920

Page 81: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Literaturverzeichnis 73

WAGNER, C., M. HOLZAPFEL, G. KLUTH, I. REINHARDT u. H. ANSORGE (2012): Wolf (Canis lupus) feeding habits during the first eight years of its occurrence in Germany. Mammal Biol - Zeitschrift für Säugetierkunde 77, 196-203 ZUB, K., J. THEUERKAUF, X, W. DRZEJEWSKI, X, B. DRZEJEWSKA, K. SCHMIDT u. R. KOWALCZYK (2003): Wolf pack territory marking in the Bialowieza Primeval Forest (Poland). Behaviour 140, 635-648 Gesetze und Richtlinien GESETZ ÜBER NATURSCHUTZ- UND LANDSCHAFTSPFLEGE [BUNDESNATURSCHUTZGESETZ - BnatSchG] § 44 Vorschriften für besonders geschützte und bestimmte andere Tier- und Pflanzenarten Vom 29.07.2009 Kap. 5, Abschn. 3 Bundesgesetzblatt Jahrgang 2009 Teil I Nr. 51, ausgegeben zu Bonn am 6. August 2009 RICHTLINIE 92/43/EWG DES RATES Zur Erhaltung der natürlichen Lebensräume sowie der wildlebenden Tiere und Pflanzen (sog. Flora-Fauna-Habitat-Richtlinie [FFH-Richtlinie]) Vom 21. Mai 1992 Anhang II und IV ABl. L 206 vom 22.7.1992, S. 7

Page 82: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

74 Anhang

8. Anhang

8.1 Verzeichnis der verwendeten Abkürzungen

Abb. Abbildung

bzw. beziehungsweise

CEL engl.: Central European Lowland (Zentraleuropäisches Flachland)

cm Zentimeter

EpG engl.: eggs per gram faeces (Eier pro Gramm Kot)

et al. lat.: et alii (und andere)

μg Mikrogramm

GLMM generalisierte lineare gemischte Modelle

MDS Magen-Darm-Strongyliden

n.a. engl.: not available (keine Proben erhalten)

nad1 Nicotinamidadenindinukleotid-Dehydrogenase 1

NADH Nicotinamidadenindinukleotid

P-Wert Signifikanzwert

PCR engl.: polymerase chain reaction (Polymerase-Kettenreaktion)

QC engl.: query cover (Sequenzabdeckung)

spp. lat.: species (Art)

SSU rRNA engl.: small subunit ribosomal ribonucleic acid (kleine Untereinheit der ribosomalen RNA)

Tab. Tabelle

v.a. vor allem

z.B. zum Beispiel

Page 83: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Anhang 75

8.2 Abbildungs- und Tabellenverzeichnis

Abb. 1: Lokalisation der 14 beprobten zoologischen Einrichtungen ..................... 14 Abb. 2: Zahl der für die jeweilige Helminthenspezies positiven zoologischen

Einrichtungen ........................................................................................... 16 Abb. 3: Monatliche Detektionsfrequenz der jeweiligen Helminthenspezies in den

zoologischen Einrichtungen ..................................................................... 32 Abb. 4: Detektionsfrequenz der jeweiligen Helminthenspezies je zoologischer

Einrichtung ............................................................................................... 32 Abb. 5: Lokalisation der drei beprobten Wolfsreviere in Niedersachsen mit Angabe

der jeweiligen Probenanzahl .................................................................... 39 Abb. 6: Ergebnisse der Taeniiden-Speziesdifferenzierung der positiv befundeten

Kotproben wildlebender Wölfe ................................................................. 45 Abb. 7: Ergebnisse der Taeniiden-Speziesdifferenzierung der positiv befundeten

Kotproben in Gehegen gehaltener Wölfe ................................................. 46 Abb. 8: Prozentuale Verteilung der Taeniiden-Spezies in Kotproben der

wildlebenden Wölfe .................................................................................. 47 Abb. 9: Prozentuale Verteilung der Taeniiden-Spezies in Kotproben der in

Gehegen gehaltenen Wölfe ...................................................................... 47 Abb. I: Fragebogen an die einzelnen zoologischen Einrichtungen ...................... 77 Tab. 1: Saisonaler Nachweis von Ancylostomatidae-Eiern bei in Gehegen

lebenden Europäischen Grauwölfen ........................................................ 18 Tab. 2: Saisonaler Nachweis von Toxocara canis-Eiern bei in Gehegen lebenden

Europäischen Grauwölfen........................................................................ 19 Tab. 3: Saisonaler Nachweis von Toxascaris leonina-Eiern bei in Gehegen

lebenden Europäischen Grauwölfen ........................................................ 21 Tab. 4: Saisonaler Nachweis von Trichuris vulpis-Eiern bei in Gehegen lebenden

Europäischen Grauwölfen........................................................................ 24 Tab. 5: Saisonaler Nachweis von Capillaria / Eucoleus spp.-Eiern bei in Gehegen

lebenden Europäischen Grauwölfen ........................................................ 26 Tab. 6: Saisonaler Nachweis von Taeniidae-Eiern bei in Gehegen lebenden

Europäischen Grauwölfen........................................................................ 27 Tab. 7: Saisonaler Nachweis von Alaria alata-Eiern bei in Gehegen lebenden

Europäischen Grauwölfen........................................................................ 29 Tab. 8: GLMM-Ergebnisse für Ancylostomatidae mit verschiedenen Variablen .. 34 Tab. 9: GLMM-Ergebnisse für Toxocara canis mit verschiedenen Variablen ...... 35 Tab. 10: GLMM-Ergebnisse für Capillaria / Eucoleus spp. mit verschiedenen

Variablen.................................................................................................. 35

Page 84: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

76 Anhang

Tab. 11: GLMM-Ergebnisse für Taeniidae mit verschiedenen Variablen ............... 36 Tab. 12: Ergebnisse der Vergleiche zwischen den Jahreszeiten für

Ancylostomatidae .................................................................................... 37 Tab. 13: Ergebnisse der Vergleiche zwischen den Jahreszeiten für Toxocara canis.

................................................................................................................. 38 Tab. 14: Monatliche Detektionsfrequenz gastrointestinaler Helmintheneier (Anzahl

der positiven Proben/Anzahl der Proben) der drei beprobten wild lebenden Wolfsrudel in Niedersachsen .................................................................. 41

Tab. 15: Vergleich der Nachweisfrequenz der verschiedenen Helminthenspezies bei wild lebenden und in Gehege gehaltenen Wölfen .............................. 48

Page 85: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

Anhang 77

Page 86: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

78 Anhang

Abb. I: Fragebogen an die einzelnen zoologischen Einrichtungen

Page 87: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

79

Erklärung Hiermit erkläre ich, dass ich die Dissertation „Vorkommen von Endoparasiten bei in

Gehegen sowie frei in Niedersachsen lebenden Europäischen Grauwölfen (Canis lupus lupus) selbstständig verfasst habe.

Bei der Anfertigung wurden folgende Hilfen Dritter in Anspruch genommen:

Molekularbiologische Analysen: Elisabeth Janecek-Erfurth, PhD, Dr. Andrea

Springer, Ursula Küttler, Johannes Schmidt-Mosig

Statistische Modellrechnungen: Dr. Andrea Springer

Ich habe keine entgeltliche Hilfe von Vermittlungs- bzw. Beratungsdiensten

(Promotionsberater oder anderer Personen) in Anspruch genommen. Niemand hat von

mir unmittelbar oder mittelbar entgeltliche Leistungen für Arbeiten erhalten, die im

Zusammenhang mit dem Inhalt der vorgelegten Dissertation stehen.

Ich habe die Dissertation an folgenden Institutionen angefertigt:

Institut für Parasitologie, Stiftung Tierärztliche Hochschule Hannover

Die Dissertation wurde bisher nicht für eine Prüfung oder Promotion oder für einen

ähnlichen Zweck zur Beurteilung eingereicht.

Ich versichere, dass ich die vorstehenden Angaben nach bestem Gewissen vollständig

und der Wahrheit entsprechend gemacht habe.

Page 88: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

80

Danksagung Zuerst möchte ich mich ganz herzlich bei meiner Doktormutter Frau Prof. Dr. med. vet.

Christina Strube, PhD und meinem Doktorvater Herr Prof. Dr. med. vet. Michael Böer

für die Überlassung dieses spannenden Themas, das in mich gesetzte Vertrauen,

Verständnis und die sofortige Hilfestellung während der gesamten Zeit bedanken.

Mein ganz besonderer Dank geht dabei an Frau Prof. Dr. Christina Strube, PhD, die

meine Betreuung als Doktorandin ererbt hat und mir immer mit Rat und Tat zur Seite

stand. Die unglaublich gute Betreuung, insbesondere die vielen konstruktiven Ideen

und Ihr persönlicher Einsatz, hat diese Arbeit schnell voran schreiten lassen. Danke

auch, dass Sie sich stets viel Zeit für mich als „Externe“ genommen haben und ich

mich immer in Ihr Team aufgenommen und willkommen fühlen durfte.

Ganz besonderer Dank gilt auch Herrn Prof. Dr. Michael Böer, für die Findung des

interessanten Themas, die vielen Gespräche und dafür, dass Sie trotz der Entfernung

nach Hodenhagen und Osnabrück stets für mich ansprechbar waren. Durch Ihren

praxisnahen Bezug und Ihre durchweg sach- und fachdienliche Meinung ermöglichten

Sie mir immer einen noch anderen Blickwinkel auf meine Arbeit.

Ganz besonders möchte ich mich auch bei Frau Dr. Andrea Springer für ihre stete und

prompte Hilfe bei jeden erdenklichen Fragen meinerseits und ihrer Hilfestellung

jeglicher Art, nicht nur im Labor oder am PC, bedanken. Auch hatten wir einige sehr

amüsante, aber stets konstruktive Treffen und Telefonate, ganz ganz herzlichen Dank

für alles!

Großer Dank gilt auch Frau Elisabeth Janecek-Erfurt, PhD, Frau Petra Thomas und

Frau Ursula Küttler, die mich im Labor exzellent unterstützt haben. Insbesondere

möchte ich mich für die ständige Hilfestellung beim Differenzieren und Fotografieren,

dem Annehmen und Einfrieren meiner Pakete, die hervorragende

molekularbiologische Arbeit, die persönliche Anteilnahme und die vielen Ideen und

Gespräche mit und ohne Kaffee und nicht nur über mein Projekt bedanken.

Page 89: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

81

Bei meinen Mitdoktoranden aus der Parasitologie möchte ich mich für die schöne Zeit

und die tolle gegenseitige Hilfe bedanken. Wir hatten insbesondere wochenendlich

sehr nette Tage und Nächte im Labor mit und ohne Musik und mit vielen schönen und

auch sehr persönlichen Gesprächen.

Mein großer Dank gilt auch Klaus Bullerjahn und Theo Grüntjens für die lehrreichen

Gespräche und tollen Inputs, eure Zeit und Mühe nicht nur beim Beantworten jeder

Frage, die bereitgestellten Proben und nicht zuletzt für die wahnsinnig schönen

Stunden in einfach unglaublich und einmaliger Natur.

Danken möchte ich auch Jürgen Koch und insbesondere Jörg-Rüdiger Tilk für den

unermüdlichen Einsatz beim Sammeln von Losung.

Dr. Kirsten Meyer sei herzlich gedankt für die Kontaktherstellung und die Mühe als

Postbotin und Dr. Jörg Pfeiffer für das Nutzen der Gefrierschränke, sowie die vielen

Gespräche und Ideen.

Auch bedanke ich mich herzlich bei Frau Ines Lesniak und Prof. Dr. Heribert Hofer

(Leibnitz Institut für Zoo- und Wildtierforschung, Berlin, Deutschland) für die

Bereitstellung von T. krabbei DNA sowie dem Friedrich Löffler Institut, für die

Überlassung von E. multilocularis DNA, die wir als positiv Kontrolle in unserer multiplex

PCR haben mitlaufen lassen.

Nicht zuletzt möchte ich mich herzlich bei den teilnehmenden Zoos und Wildparks

sowie Privatpersonen bedanken, ohne die ich nicht auf diese stattliche Probenanzahl

gekommen wäre. Ihre bereitgestellte Zeit und Mühen beim monatlichen Sammeln und

teils auch Verschicken der Losung, die lieben Worte persönlich, im Gespräch, am

Telefon und beigelegt, sowie das Beantworten der Fragebögen waren einmalig. In

alphabetischer Reihenfolge möchte ich ganz herzlich der Leitung und den Teams

folgender Einrichtungen danken: Familie Vogelsang, Tierpark Chemnitz, Tierpark

Hellabrunn, Tierpark Neumünster, Tierpark Nordhorn, Tierpark Sababurg, Tierpark

Ueckermünde, Wildpark Eekholt, Wildpark-MV, Wildpark Schwarze Berge, Wildpark

Schorfheide, Zoo in der Wingst, Zoo Osnabrück und Zoo Schwerin.

Page 90: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

82

Friederike, Carina und Steffen, ihr habt immer an mich geglaubt und standet mir in

jeder Lebenslage mit Rat und Tat zur Seite: eure Freundschaft ist schier unbezahlbar!

Mein größter Dank jedoch geht an meine Familie, ohne die sowohl das Studium, als

auch die Promotion nicht möglich gewesen wäre. Vielen Dank, dass ich all meine

Träume und Wünsche verwirklichen konnte und durfte, indem ihr beständig an mich

geglaubt, mich jederzeit mit eurem Rückhalt unterstützt und mir stets Verständnis

entgegen gebracht habt. Charlottimaus, du kannst alles schaffen und jeder sein, du

musst nur fest genug daran glauben, vertrauen und immer wieder auf dein Herz hören!

Lotti, Mama, Papa, Gesi und Frank, ihr zaubert mir jeden Tag aufs Neue ein Lächeln

ins Gesicht und steht bedingungslos hinter meinen Herzenswünschen - dafür liebe ich

euch aus tiefstem Herzen!

Page 91: Canis lupus lupus - TiHo Hannover · Wolf (Canis lupus lupus) aus Polen wieder nach Deutschland zurückgekehrt, nachdem sich im Jahre 1850 die letzten Spuren auf ein Wolfsrudel in

INAUGURAL – DISSERTATION zur Erlangung des Grades

einer Doktorin der Veterinärmedizin - Doctor medicinae veterinariae –

( Dr. med. vet. )